Acta121(1)

Centros de origen, domesticación y diversidad genética de la ciruela mexicana, Spondias purpurea (Anacardiaceae)

Origin, domestication, and genetic diversity centers of the Mexican plum, Spondias purpurea (Anacardiaceae)

Norka María Fortuny-Fernández1 , Miriam Monserrat Ferrer1,2 , María del Rocío Ruenes-Morales1

1 Universidad Autónoma de Yucatán, Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Departamento de Conservación y Manejo de Recursos Naturales Tropicales, km 15.5 Carretera Mérida-Xmatkuil, Apdo. postal 4-116, Itzimná, 97143 Mérida, Yucatán, México.

2 Autor para la correspondencia:

mferrer@correo.uady.mx

Citar como:

Fortuny-Fernández, N. M., M. M. Ferrer y M. del R. Ruenes-Morales. 2017. Centros de origen, domesticación y diversidad genética de la ciruela mexicana, Spondias purpurea (Anacardiaceae). Acta Botanica Mexicana 121: 7-38. DOI: http://dx.doi.org/10.21829/abm121.2017.1289

Recibido: 2 de febrero de 2016.

Revisado: 10 de octubre de 2016.

Aceptado: 18 de mayo de 2017.

DOI:

http://dx.doi.org/10.21829/abm121.2017.1289

Resumen:

Antecedentes y Objetivos: La identificación de poblaciones silvestres, con manejo agrícola o silvícola en los centros de origen y domesticación de plantas, es una acción importante en la conservación de los recursos fitogenéticos. Para identificar los centros de origen, domesticación y diversidad genética de Spondias purpurea en Mesoamérica se realizó un análisis filogeográfico de la especie.

Métodos: Se amplificó el marcador de DNAcp trnS-trnG para 66 accesiones del banco de germoplasma de S. purpurea y se obtuvieron las secuencias publicadas en GenBank para este marcador en el género Spondias. Las secuencias se agruparon en 54 poblaciones distribuidas de siete provincias biogeográficas de Mesoamérica, de acuerdo con las localidades de las colectas, y en tres categorías: silvestre, silvícola y agrícola.

Resultados clave: Se identificaron 38 haplotipos diferentes de los cuales 17 son exclusivos de S. purpurea, 12 a S. mombin, dos a S. radlkoferi y tres a S. testudinis; uno agrupa a S. purpurea y S. mombin, y uno a S. purpurea y S. radlkoferi. El análisis de contingencia anidada resultó en cinco grupos de haplotipos para las secuencias de todas las especies y otros cinco para los haplotipos de S. purpurea.

Conclusiones: El análisis de los resultados sugiere lo siguiente: 1) la falta de diferenciación entre los linajes podría deberse a hibridación entre las especies del género, lo que debe comprobarse con otros marcadores moleculares; 2) el centro de origen de S. purpurea se encuentra en la región de occidente de México (Jalisco, Nayarit, Michoacán); 3) el centro de origen y la región de Guatemala son centros de domesticación de S. purpurea; 4) existen ocho poblaciones que contienen haplotipos importantes para la conservación del germoplasma y tres provincias con diversidad nucleotídica importante.

Palabras clave: árboles frutales, filogeografía, red de haplotipos, Spondias mombin, Spondias radlkoferi, Spondias testudinis.

Abstract:

Background and Aims: Conservation of wild and cultivated populations in which cultivated plants originated and were domesticated is an important management action for phytogenetic resources. The aim of this study was to identify the centers of origin, domestication and genetic diversity of Spondias purpurea in Mesoamerica through phylogeographic analyses.

Methods: The trnS-trnG cpDNA marker was amplified for 66 accessions from the germplasm bank of S. purpurea and sequences from Genbank published for the genus Spondias were retrieved. Sequences were grouped in 54 populations from seven biogeographic provinces based on populations sampled, and, based on the management status of the specimens, in three categories: wild, forestry management and agricultural management.

Key results: In total, 38 different haplotypes were identified, 17 were exclusive for S. purpurea, 12 to S. mombin, two to S. radlkoferi, and three to S. testudinis; one grouped both S. purpurea and S. mombin, and one both S. purpurea and S. radlkoferi. Five groups of haplotypes were identified with the nested contingency analysis for all sequences of the genus, and another five for the S. purpurea sequences.

Conclusions: Analyses of the results suggest the following: 1) the lack of differentiation between the lineages may be due to hybridization between species of this genus, a hypothesis yet to be tested with other molecular markers; 2) the Western region of Mexico (Jalisco, Nayarit, Michoacán) is the center of origin; 3) the center of origin as well as Guatemala are domestication centers; 4) eight populations are particularly important for germplasm conservation programs due to the haplotypes they contain and three provinces with high nucleotide diversity.

Key words: fruit trees, haplotype network, phylogeography, Spondias mombin, Spondias radlkoferi, Spondias testudinis.

Introducción

Los conceptos de centro de origen de una especie, centro de domesticación y centro de diversidad genética juegan un papel importante en la priorización de áreas de conservación y manejo de recursos fitogenéticos. El centro de origen de una especie es el área geográfica en donde surge este taxon y desde el cual se dispersó y adquirió su distribución actual (Croizat et al., 1974). El centro de domesticación de una planta con manejo agrícola es aquella región en donde ocurrió la domesticación más temprana de las plantas silvestres que constituyen los sistemas de alimentación de los distintos pueblos (Engels et al., 2006; Boege, 2009). El centro de diversidad genética, por otra parte, es el sitio en donde existen tanto poblaciones silvestres como diferentes razas o variantes silvestres de una planta cultivada (Engels et al., 2006; Boege, 2009).

La domesticación y diversificación no son eventos históricos únicos que se desarrollen en un momento dado, sino que se trata de un largo proceso de dispersión y adaptación continua (Engels et al., 2006; Zeder et al., 2006; Boege, 2009; Piperno, 2011), a diferencia del origen de una especie que ocurre una sola vez, por lo que pueden existir varios centros de domesticación y diversidad genética para una especie cultivada. Los centros de origen, domesticación y diversidad genética son regiones importantes para la conservación del germoplasma original de las especies, porque los ancestros silvestres de las especies cultivadas son recursos fitogenéticos importantes que pueden contribuir a resolver problemas de alimentación presentes o futuros mediante planes de mejoramiento genético (Engels et al., 2006; Hernández-Verdugo et al., 2006; Boege, 2009; Jamnadass et al., 2009).

Adicionalmente, identificar los centros de domesticación y diversidad genética proporciona una información valiosa para entender cómo operaron los mecanismos de selección en plantas manejadas por el hombre (Zeder et al., 2006; Boege, 2009). Para establecer el centro de origen y los centros de domesticación de una especie, es necesario recopilar información utilizando evidencia paleoecológica, arqueológica y filogenética. Sin embargo, en los casos en los que no existen estudios paleoecológicos y/o registros arqueológicos, la información filogeográfica obtenida con marcadores moleculares puede ayudar a inferir tanto el centro de origen, como el número aproximado y sitio en donde ocurrió la domesticación de la especie (Jamnadass et al., 2009).

Uno de los enfoques más empleados para el estudio evolutivo de plantas domesticadas es el de la filogeografía (Schaal et al., 1998; Schaal y Olsen, 2000; Doebley et al., 2006; Engels et al., 2006; Jamnadass et al., 2009; Gross y Olsen, 2010), entendida como el estudio de los principios y procesos que rigen la distribución espacial de los linajes genealógicos dentro y entre especies (Avise, 2000). Los marcadores moleculares de DNA de cloroplasto son los que se han privilegiado en los estudios filogeográficos de las plantas, porque tienen mayor probabilidad de retener la información biogeográfica (Burger et al., 2008; Byrne y Hankinson, 2012; Nybom et al., 2014). En términos generales se asume que la diversidad genética de las especies cultivadas es menor que la de sus ancestros silvestres como consecuencia de la selección direccional y los cuellos de botella a que se someten las especies domesticadas. Sin embargo, existe evidencia de que tanto el flujo génico como la endogamia son inducidas por la domesticación. Por ejemplo, en plantas domesticadas en Mesoamérica, se propició el flujo génico a través de la dispersión deliberada de explantes de Stenocereus pruinosus (Otto ex Pfeiff.) Buxb. (Parra et al., 2012), o la endogamia por la selección de fenotipos que tienden a auto-polinizarse con mayor frecuencia en Polaskia chichipe (Gosselin) Backeb. (Otero-Arnaiz et al., 2003).

Mesoamérica se reconoce como uno de los principales centros de origen, domesticación y diversidad biológica de plantas cultivadas para la alimentación humana y animal (Vavilov, 1951; Harlan, 1971; Perales-Rivera y Aguirre-Rivera, 2008), en donde se domesticaron más de 100 especies de plantas (Hernández-Xolocotzi, 1998; Casas et al., 2007). La ciruela mexicana (Spondias purpurea L.) es una especie semi-domesticada, con niveles incipientes o intermedios de domesticación en la región Mesoamericana (Miller y Knouft, 2006; Ruenes-Morales et al., 2010) en la que las poblaciones cultivadas presentan una gran similitud genética con las poblaciones silvestres (Miller y Schaal, 2006). Estudios filogeográficos previos sugieren dos probables centros de domesticación de esta especie, uno en las selvas bajas caducifolias del sur de Jalisco y Colima, y otro en las selvas bajas de la costa sur de El Salvador (Miller y Schaal, 2005). Sin embargo, se desconoce cuál es el centro de origen de esta especie, y si existen otros sitios adicionales de domesticación a los reportados por Miller y Schaal (2005). Ruenes-Morales et al. (2010) sugieren a la Península de Yucatán como otro sitio de domesticación ya que se encuentra una gran diversidad de formas cultivadas de esta especie. La falta de información sobre sitios adicionales de domesticación puede deberse en gran medida a la falta de inclusión de ejemplares de sitios donde la especie se distribuye en México y que no fueron incluidos en los trabajos de Miller y Schaal, 2005 y Miller, 2008. Al incrementarse el número de muestras representativas de diferentes regiones es posible detectar un número mayor de eventos de domesticación, como se demostró en el caso del frijol lima “ib” (Phaseolus lunatus L.) (Andueza-Noh, 2012).

Para este estudio nos preguntamos lo siguiente: ¿cuál es el centro de origen de Spondias purpurea y cuáles son sus diferentes centros de domesticación y diversidad genética en Mesoamérica? Para lograr tal objetivo, se realizó un análisis filogeográfico empleando el espaciador intergénico trnS-trnG del cloroplasto. Las secuencias analizadas se obtuvieron de colectas llevadas a cabo por las autoras, ejemplares del banco de germoplasma de la red de ciruela del Sistema Nacional de Recursos Fitogenéticos para la Alimentación y la Agricultura (SINAREFI, de aquí en adelante) y las reportadas por Miller y Schaal (2006). Para su análisis las secuencias se agruparon en 54 poblaciones que se presentan en nueve de las 14 regiones biogeográficas reconocidas por Espinosa-Organista et al. (2008) para la región Mesoamericana de México.

Materiales y Métodos

Aislamiento, amplificación y secuenciación de DNA

El DNA genómico se obtuvo de tejido foliar de 66 individuos de Spondias purpurea que constituyen la colección viva que es el reservorio de germoplasma de la Red Ciruela SINAREFI, que se encuentran albergada en el Centro Regional Universitario de la Península de Yucatán-Universidad Autónoma Chapingo (CRUPY-UACh, de aquí en adelante). Las colectas para conformar este banco de germoplasma se realizaron en cuatro regiones productoras de ciruela mexicana: Vertiente Pacífico Norte (Jalisco, Nayarit, Sinaloa y Sonora); Vertiente Pacífico Sur (Chiapas, Guerrero, Michoacán y Oaxaca), Centro-Sur (Morelos, Puebla y Veracruz), y Sureste de México (Campeche, Quintana Roo, Tabasco y Yucatán).

En cada una de las zonas se colectaron estacas (1 m de altura y 5 cm de diámetro) de individuos en pie para las principales variedades tradicionales de la ciruela mexicana y de las poblaciones silvestres remanentes en las zonas, de acuerdo a las indicaciones de informantes clave. Las estacas colectadas se mantienen en las instalaciones del CRUPY-UACh y un respaldo en la Universidad Autónoma de Yucatán (UADY) y la información de las colectas (nombre de la variedad, colector(es), geo-referencias, usos de la planta) se mantiene en la base de datos del banco de germoplasma a cargo del SINAREFI. La distribución de las accesiones corresponde al siguiente número de individuos por estado de procedencia: 12 de Campeche, 15 de Morelos, uno de Nayarit, uno de Michoacán, dos de Jalisco, uno de Sinaloa, dos de Tabasco, tres de Veracruz y 27 de Yucatán (Apéndice 1).

El DNA se extrajo de muestras de 250 mg de tejido macerado con nitrógeno líquido empleando el método CTAB mini-prep modificado por Falcón y Valera (2007). La pureza del DNA genómico se evaluó mediante electroforesis en geles de agarosa borato de sodio a 0.8% (Brody y Kern, 2004) y se cuantificó usando un nano-espectrofotómetro (Nanodrop 1000 Spectophotometer Thermo Scientific, Wilmington, EUA).

La amplificación de las muestras de DNA genómico se realizó utilizando los cebadores reportados por Miller y Schaal (2005) para el marcador del espacio intergénico trnS-trnG de DNA de cloroplasto. La reacción de PCR se hizo en 10 μl que incluyen 1.5 μl de DNA genómico (20 ng aproximadamente), 0.2 μl del cebador sentido (35 mM) y 0.2 μl del cebador contrasentido (35 mM), 4.5 μl de GoTaq (2X) y 3.6 μl de H2O. Las condiciones del termociclador (Techne-512, Barlorworld Scientific US, Burlington, EUA) para las PCR fueron las siguientes: desnaturalización 95 °C por 2 min; siete ciclos: 94 °C por 45s, 68 °C por 45s (disminuyendo 2 °C en cada ciclo), 72 °C por 60s, 30 ciclos, 94 °C por 45s, 48 °C por 45s, 72 °C por 60s y extensión final: 72 °C por 5 min. El producto de la PCR se purificó con el kit Clean Wizard (Promega) siguiendo las instrucciones del proveedor. Los amplicones purificados fueron enviados a secuenciar a The Centre for Applied Genomics del Sick Kids Hospital de la ciudad de Toronto, Canadá (TCAG por sus siglas en inglés) en el que se emplea un secuenciador ABI 3730XL (Applied Biosystems, Carlsbad, EUA).

Obtención de secuencias de GenBank

Para tener una mayor representatividad de especímenes cultivados y silvestres de Spondias purpurea y de las especies hermanas S. mombin var. mombin, S. mombin var. globosa J.D. Mitch. & D.C. Daly, S. radlkoferi Donn. Sm. y S. testudinis J.D. Mitch. & D.C. Daly, se obtuvieron las secuencias publicadas en GenBank (2015), con una búsqueda en la base Nucleotide empleando las palabras clave “Spondias” y “trnS-trnG”. La información de la localidad y el tipo de población de la que se obtuvo el ejemplar (silvestre, cerca viva, cerca natural, cultivado y parcelas) se recopiló en la base de datos Tropicos (TROPICOS, 2015) que alberga la información de las accesiones analizadas por Miller y Schaal (2005) que fueron depositadas en el herbario del Missouri Botanical Garden (MO). El tipo de manejo y la ubicación geográfica exacta para las colectas de Brasil no pudo obtenerse. La información de la ubicación geográfica, tipo de población, así como los números de accesiones del GenBank se reportan en el Apéndice 1.

Adicionalmente, se obtuvieron de GenBank: a) 51 secuencias de región intergénica trnA-trnH de DNAcp, 48 secuencias para siete especies del género Spondias, dos secuencias de la especie Pseudospondias microcarpa (A. Rich.) Engl. (Anacardiaceae) y una secuencia de Canarium balansae Engl. (Burseraceae), y b) 90 secuencias del marcador de DNA nuclear fosfoenol piruvato carboxilasa (PEPC): 51 secuencias para tres especies del género Spondias L. (Anacardiaceae) y 49 secuencias de 19 especies de Bursera Jacq. ex L. (Burseraceae) cuyas descripciones y número de accesión del GenBank se reportan en el Apéndice 2.

Agrupamiento de secuencias en provincias biogeográficas y por estatus de domesticación

Cada uno de los ejemplares para los que se obtuvieron secuencias se asignó a una de 54 poblaciones de acuerdo con su distribución geográfica (latitud y longitud) y éstas fueron numeradas de 1 a 54, de la distribución más austral hasta la más boreal (Apéndice 1). Las localidades de todos los ejemplares fueron mapeadas en Google Maps (figura no mostrada) con base en sus coordenadas geográficas, y ubicadas dentro de las áreas de distribución de las provincias biogeográficas modificadas por Espinosa-Organista et al. (2008). Las poblaciones de S. purpurea y las de sus especies hermanas están presentes en siete provincias biogeográficas: Eje Neovolcánico, Sierra Madre del Sur, Los Altos de Chiapas, Costa del Pacífico, Depresión del Balsas, Golfo de México y Península de Yucatán (Apéndice 1).

Los ejemplares se agruparon también por estatus de manejo empleando una categorización propuesta por Parra et al. (2012) quienes incluyen: 1) poblaciones silvestres, 2) manejo silvícola y 3) manejo agrícola. Estas tres categorías reconocen que los recursos fitogenéticos de Mesoamérica son colectados muchas veces de las poblaciones silvestres, mientras que en otros casos individuos silvestres son tolerados y mantenidos en vegetación primaria o secundaria, y otros tantos se cultivan en las parcelas o en los huertos de la casa donde se manejan con prácticas agrícolas (Casas et al., 2007; Parra et al., 2012). Los tres estatus de manejo para las poblaciones de ciruela corresponderían a 1) silvestres (en donde la ciruela puede o no ser recolectada), 2) manejo silvícola (toleradas en cercas vivas y cercas naturales) y 3) manejo agrícola (presentes en huertos familiares y cultivadas en parcelas). Cabe destacar que debido al muestreo dirigido realizado por Allison Miller (Miller y Schaal, 2005) y los colectores asociados a la red frutal ciruela del SINAREFI, en cada población todos los ejemplares tienen solo uno de los estatus de manejo.

Alineación de las secuencias y prueba de neutralidad

Las secuencias se alinearon usando el algoritmo ClustalX con el paquete MEGA 5 (Tamura et al., 2011). El alineamiento final se revisó de manera visual. Para comprobar la neutralidad en la evolución molecular de las secuencias de la región del cloroplasto trnS-trnG, se usaron los estadísticos D de Tajima y D* de Fu y Li (Nei y Kumar, 2000) con el programa DnaSP 3.19 (Librado y Rozas, 2009).

Diversidad genética en poblaciones, regiones biogeográficas y por tipos de manejo

Los análisis de diversidad genética se realizaron solo para las secuencias de S. purpurea. Se registraron las frecuencias de los haplotipos para cada población, y los índices de diversidad haplotípica (Hd) y diversidad nucleotídica (p) se estimaron para cada provincia biogeográfica y para los datos agrupados en las tres categorías de manejo.

Análisis filogeográfico de las secuencias

El análisis filogeográfico para examinar las relaciones entre las áreas de distribución y los linajes genéticos de S. purpurea y sus especies hermanas se realizó obteniendo una red de haplotipos (Schaal et al., 1998; Avise, 2000). La red de haplotipos se obtuvo con la ayuda del programa TCS 1.21 (Clement et al., 2000) uniéndolos a todos hasta con un máximo de 70 diferencias. Los análisis de contingencia anidada para agrupar a los haplotipos (Templeton y Singt, 1993) se realizaron con el programa PopArt 1 (2014) en el módulo TCS. Se examinó la frecuencia de los diferentes haplotipos por especie y por poblaciones, así como tipo de manejo para cada grupo, con el fin de reconstruir la historia de los linajes genéticos de las cuatro especies de Spondias y para S. purpurea por separado.

Determinación de centros de origen, domesticación y diversidad genética

Se efectuaron análisis filogenéticos con: 1) región intergénica trnA-trnH de cloroplasto y 2) gen nuclear fosfoenol piruvato carboxilasa; para orientar la red de haplotipos de las especies de Spondias mesoamericanas. El alineamiento de las secuencias se realizó con el algoritmo ClustalW y una edición manual posterior con el programa MEGA 5.0 (Tamura et al., 2011), se obtuvieron dos alineamientos de longitud de 541 y 693 pares de bases, con 86 y 254 sitios variables, y 43 y 183 sitios parsimoniosamente informativos para la región intergénica trnA-trnH de DNA de cloroplasto y para el gen fosfoenol piruvato carboxilasa, respectivamente. Los modelos de sustitución nucleotídica: 1) Tamura 3 parámetros para la región intergénica trnA-trnH de DNA de cloroplasto y 2) mismo modelo más distribución gamma para los sitios (0.88) para el gen fosfoenol piruvato carboxilasa se seleccionaron con base a los valores de criterios de información Bayesiana y de información Akaike obtenidos en el módulo Modeltest del programa MEGA 5.0 (Tamura et al., 2011).

Los cladogramas se optimizaron con el método de máxima verosimilitud; el soporte de los grupos formados se evaluó con 1000 repeticiones con un método de bootstrap y el programa MEGA 5.0 (Tamura et al., 2011). Los cladogramas se emplearon para identificar la(s) especie(s) hermana(s) de S. purpurea y, con base en esta información, orientar la red de haplotipos.

La población silvestre de S. purpurea en la que se unió el grupo de haplotipos de S. purpurea al grupo de haplotipos de la(s) especie(s) hermana(s) se consideró como el centro de origen de la especie.

Los centros de domesticación se identificaron como las regiones dentro de las provincias biogeográficas en las que estuvieron presentes individuos tanto de poblaciones silvestres como aquellas con manejo silvícola y/o agrícola y que se determinaron como un grupo de haplotipos con base en el análisis de contingencia.

Los centros de diversidad genética se identificaron como las poblaciones silvestres, con manejo silvícola y/o agrícola, en que existen varios haplotipos, así como las provincias en las que los índices de diversidad genética fueran más altos.

Resultados y Discusión

Alineación de las secuencias y prueba de neutralidad

Las secuencias alineadas para el espacio intergénico trnS-trnG de DNA tuvieron una longitud de 592 pares de bases (pb), con 10 indels con longitudes de 1 a 219 pb, 43 sitios variables y 20 sitios parsimoniosamente informativos. El estadístico D de Tajima tuvo un valor de -0.89 y el D* de Fu y Li -1.23. Ambos fueron no significativos (P>0.10), lo que indica neutralidad en la evolución molecular del marcador. Las pruebas de neutralidad en el estudio del marcador trnS-trnG en Spondias (Miller y Schaal, 2005) fue similar en este estudio, indicando que el marcador es neutral. Por ello, su uso para inferir las relaciones filogenéticas entre los individuos evaluados, así como con otros marcadores de cloroplasto, es adecuado, como explican Shaw et al. (2007).

Red de haplotipos y análisis de contingencia anidada

De las 156 secuencias analizadas se identificaron 38 haplotipos diferentes para el marcador trnS-trnG, 20 pertenecientes a S. purpurea, 12 a S. mombin (en sus variedades mombin y globosa), dos a S. radlkoferi y tres a S. testudinis (Cuadro 1). Los haplotipos se agruparon en seis grupos en la red anidada de las especies de Spondias (Figs. 1A, C). El grupo 1 contiene 80% de las secuencias: los 17 haplotipos asignados de manera exclusiva a Spondias purpurea, tres haplotipos en los que están representados S. purpurea y S. mombin var. mombin, uno con S. purpurea y S. radlkoferi y uno con S. mombin var. mombin y S. testudinis (Cuadro 1). Este grupo se distribuye en las poblaciones 1-2, 5, 9-10, 12-14, 16, 18-21, 24-31, 34-42, 44-54 y en todas las provincias biogeográficas y en las poblaciones de Brasil (Cuadro 2, Fig. 1A); 58% de los ejemplares que pertenecen a este grupo tienen manejo agrícola, 35% provienen de poblaciones silvestres y 7% tienen manejo silvícola (Fig. 1B). Esta información sugiere que este grupo de haplotipos ha sido sometido a un proceso de domesticación y que no hay una asociación entre los diferentes haplotipos que le integran y la distribución geográfica de estos linajes.

Cuadro 1: Anidamiento de haplotipos (Hapl.) del marcador trnS-trnG de Spondias spp. en los grupos determinados en el análisis de contingencia anidada para todas las especies de Spondias L. (Grupo 1) y solo para S. purpurea L. (Sp, Grupo 2). Los haplotipos exclusivos para Spondias mombin L. var. mombin (Smm), Spondias mombin L. var. globosa J.D. Mitch. & D.C. Daly (Smg), S. radlkoferi Donn. Sm. (Sr) y S. testudinis J.D. Mitch. & Daly (St) no se incluyeron en el análisis del grupo 2.

Hapl.

Especie

Grupos red 1

Grupos red 2

Hapl.

Especie

Grupos red 1

Grupos red 2

Hapl.

Especie

Grupos red 1

Grupos red 2

1

Sp

1

1

14

Smm, Sr

2

-

27

Smm

2

-

2

Sp

1

2

15

Sp

1

2

28

Smm

2

-

3

Sp

1

1

16

Sp

1

5

29

Smm

3

-

4

Sp

1

2

17

Sp, Smm

1

1

29

Smm, Smg

3

-

5

Sp

1

2

18

Sp, Smm

1

3

30

Smm

3

-

6

Sp

1

1

19

Sp

1

3

31

Smg

3

-

7

Sp

1

2

20

Sp

1

1

32

Smg

3

-

8

Sp

1

1

21

Sp

1

3

33

Smm

3

-

9

Sp

1

1

22

Smm

1

-

34

Sr

4

-

10

Sp

1

3

23

Smm

2

-

35

Sr

5

-

11

Sp

1

3

24

Smm

2

-

36

St

1

-

12

Sp

1

4

25

Smm

2

-

37

St

1

-

13

Sp, Sr

1

1

26

Smm

2

-

38

St

1

-

Figura 1: Análisis de contingencia anidada de la red de haplotipos. A, C. Spondias mombin L. var. mombin, S. mombin L. var. globosa J.D. Mitch. & D.C. Daly, S. radlkoferi Donn. Sm., S. testudinis J.D. Mitch. & Daly y S. purpurea L.; B, D. Spondias purpurea. A, B. distribución de los individuos en las siete provincias biogeográficas (CP=Costa del Pacífico; EN=Eje Neovolcánico; DB=Depresión del Balsas; SMS=Sierra Madre del Sur; GM=Golfo de México; LA=Los Altos de Chiapas; PY=Península de Yucatán); C, D. estatus de manejo de la población: silvestre, silvícola, manejo agrícola.

El grupo 2 contiene 7 haplotipos de S. mombin var. mombin y uno que se registró en S. mombim var. mombin y S. radlkoferi (Cuadro 1); dos se distribuyen en las poblaciones 1-4, 6-8, 11-13, 15, 17, 22-23, 32-33, 37 y 43 que se ubican en las provincias de la Costa del Pacífico (en su porción sureste desde Oaxaca hasta Costa Rica) y en el Golfo de México (Cuadro 2, Fig. 1A); 50% de los ejemplares provienen de poblaciones silvestres y 50% de poblaciones con manejo silvícola (Cuadro 2, Fig. 1B). Esto sugiere que S. mombin está en un estado incipiente de domesticación a lo largo de su distribución en Mesoamérica y que los haplotipos que tienen manejo silvícola están todavía presentes en las poblaciones silvestres.

Cuadro 2: Distribución de los haplotipos (Hapl.) de S. purpurea L., S. mombin L. var. mombin (Smm), S. mombin L. var. globosa J.D. Mitch. & D.C. Daly (Smg) S. radlkoferi Donn. Sm. (Sr) y S. testudinis J.D. Mitch. & Daly (St) en 54 poblaciones muestreadas (Pob) de provincia biogeográfica; más las de Brasil. Las secuencias se asignaron a 54 poblaciones de acuerdo con los datos de colecta presentados por Miller y Schaal (2006) y con las del banco de datos del SNICS-SINAREFI. CP=Costa del Pacífico; EN=Eje Neovolcánico; DB=Depresión del Balsas; SMS=Sierra Madre del Sur; GM=Golfo de México; LA=Los Altos de Chiapas; PY=Península de Yucatán. Se presenta además su estatus de manejo en la población (EM): silvestre (S), manejo silvícola (MS) y manejo agrícola (MA).

Pob

1 CP

2 CP

3 CP

4 CP

5 CP

6 CP

7 CP

8 CP

9 CP

10 CP

11 CP

12 CP

13 CP

14 CP

Hapl.

13

Smm14

4

Smm14

Smm14

Smm14

4

12

Smm14

Smm27

Smm28

Smm23

Smm23

Sr34

Smm14

Smm24

Smm25

Smm26

4

10

Sr14

Sr35

13

Smm14

Sr13

4

13

17

Smm17

4

EM

MA

MA

MS

S

MA

S

S

MS

MA

MS

MS

S

S

S

Pob

15 CP

16 CP

17 CP

18 CP

19 CP

20 CP

21 CP

22 CP

23 CP

24 CP

25 CP

26 CP

27 CP

28 CP

Hapl

Smm4

Smm14

4

15

Smm18

4

4

13

13

18

Smm14

Sr14

4

13

10

4

13

4

13

EM

S

MA

MS

MA

MS

S

MA

MS

S

MA

S

MA

MA

MS

Pob

29 CP

30 CP

31 CP

32 CP

33 CP

34 CP

35 CP

36 CP

37 SMS

38 LA

39 LA

40 GM

41 EN

42 DB

Hapl.

19

4

10

13

20

21

4

Smm14

Smm14

4

4

16

4

4

Smm14

4

13

6

4

1

7

8

9

10

EM

MA

S

MA

S

MA

MA

MA

MA

MA, S

S

S

MA

S

MA

Pob

43 GM

44 PY

45 EN

46 EN

47 CP

48 PY

49 CP

50 PY

51 PY

52 CP

53 CP

54 CP

Brasil

Brasil

Hapl.

Smm14

4

2

5

5

2

11

1

2

4

4

4

4

1

3

4

St36

St37

St38Smm22

Smm29

Smg 29

Smm30

Smm33

Smg 31

Smg 32

EM

S

MA

MA

MA

S

MA

S

MA

MA, S

MA

S

MA

-

-

El grupo 3 está integrado por dos haplotipos de S. mombin var. mombin, dos de S. mombin var. globosa y uno que comparten las dos variedades (Cuadro 1). Todas las accesiones de este grupo provienen de Brasil (Cuadro 2, Fig. 1A) y no se tiene información sobre el manejo de estas especies. El grupo 4 contiene una secuencia de S. mombin var. mombin colectada en la población 6 silvestre, el grupo 5 una de S. radlkoferi de la población 7 con manejo agrícola y el grupo 6 una de S. radlkoferi de la población 11 con manejo silvícola (Cuadros 1, 2; Figs. 1A, B).

Los agrupamientos de haplotipos de las cinco especies estudiadas del género Spondias sugieren que los pobladores han introducido al cultivo un grupo de linajes genéticos presentes en poblaciones silvestres de S. purpurea (grupo 1) en menor proporción (Fig. 1B). Los linajes del grupo 1 han sido poco empleados en sistemas agroforestales donde se hace manejo silvícola (e.g. cercas vivas o vegetación natural o en ranchos para sombreado) (Fig. 1B). Las especies de S. mombin y S. radlkoferi son las que se prefieren para dichos usos, como lo sugieren las frecuencias similares de individuos de poblaciones silvestres y con manejo agrícola del grupo 2 (Fig. 1B). El agrupamiento de haplotipos representativos de la región sureste de la provincia de la Costa Pacífica y del Golfo de México (grupo 2), los de Brasil (grupo 3) y de los tres grupos con una secuencia única sugieren una diferenciación de los linajes genéticos que son particulares a la región sureste de Mesoamérica y Sudamérica (Fig. 1A). Por lo tanto, deben considerarse por separado en los esfuerzos de conservación de los recursos fitogenéticos del género Spondias.

El análisis de contingencia anidada para los haplotipos de Spondias purpurea permitió identificar 5 grupos en la red anidada (Figs. 1C, D). Tres de los cinco grupos de haplotipos agrupan más de cinco haplotipos, que en general tienen una amplia distribución en las diferentes poblaciones, mientras que dos grupos de haplotipos están confinados a la distribución más austral de la especie (Figs. 1B, D, 2). Las características de cada uno de estos grupos fueron útiles para la identificación de los centros de origen, de diversidad genética y domesticación como se discutirá en las siguientes secciones.

Figura 2: Red de haplotipos para cuatro especies de Spondias L. (S. mombin L. var. mombin, S. mombin L. var. globosa J.D. Mitch. & D.C. Daly, S. radlkoferi Donn. Sm., S. testudinis J.D. Mitch. & Daly, y S. purpurea L.). Los cuadros con bordes redondeados son haplotipos representados en poblaciones silvestres y con manejo agrícola; con bordes angulares corresponden a poblaciones con manejo silvícola y los óvalos a poblaciones silvestres.

Centro de origen de Spondias purpurea

El análisis de la red de haplotipos completa nos indica que S. mombin y S. radlkoferi forman un grupo diferenciado de S. purpurea (Fig. 2). Los haplotipos del grupo S. purpurea se caracterizan por tener en su mayoría individuos de esta especie; sin embargo, los haplotipos 13 y 17 se presentan en individuos de S. radlkoferi y de S. mombin var. mombin, respectivamente (Cuadro 1). Estos datos son apoyados por las reconstrucciones filogenéticas para los marcadores fosfoenol piruvato carboxilasa (Fig. 3A) y trnA-trnH (Fig. 3B), en los cuales la mayoría de individuos de S. purpurea forman un grupo monofilético y en los que algunas ramas terminales tienen agrupados individuos de S. mombim var. mombin y S. purpurea. Los resultados de ambos análisis sugieren: 1) un único origen para S. purpurea, 2) tiempo evolutivo corto para la divergencia de algunos linajes del género, 3) hibridación entre individuos de S. purpurea con S. mombin o S. radlkoferi en poblaciones locales. Ambas hipótesis deberán ser comprobadas o rechazadas ampliando el estudio con otros marcadores moleculares incluyendo más individuos de poblaciones en donde las especies crecen de manera simpátrica.

Figura 3: Reconstrucción filogenética (máxima verosimilitud) para: A. 99 secuencias del marcador de DNA nuclear fosfoenol piruvato carboxilasa para tres especies del género Spondias L. (Anacardiaceae; 51 secuencias, el par de letras finales en las ramas terminales que corresponden a S. purpurea son los haplotipos determinados por Miller (2008) y 19 especies de Bursera Jacq. ex L. (Burseraceae; 49 secuencias); B. región intergénica trnA-trnH de DNA de cloroplasto para siete especies del género Spondias L. (48 secuencias), Pseudospondias microcarpa (A. Rich.) Engl. (Anacardiaceae; 2 secuencias) y Canarium balansae Engl. (Burseraceae; 1 secuencia); Los valores para el bootstrap (1000 repeticiones) se presentan alrededor de los nodos.

La unión del grupo en que se incluyen las especies de S. mombin-S. radlkoferi y el grupo en que están incluidas S. purpurea-S. mombin-S. radlkoferi requiere 58 pasos (Fig. 2); por lo anterior, sugerimos que el marcador trnS-trnG es una región génica que nos permite diferenciar entre S. purpurea y sus dos especies hermanas. Cabe destacar que los haplotipos 14 (S. mombin-S. radlkoferi) y 2 (S. purpurea) son los que unen a los grupos por lo que podría considerarse a este último haplotipo como el ancestral para S. purpurea (Fig. 2). Si este es el caso, la región en la que se distribuye el haplotipo 2 (poblaciones 45, 47 y 49) (Cuadro 2, Fig. 4) puede considerarse como el centro de origen de la especie. Estas poblaciones se encuentran en la provincia del Eje Neovolcánico, en el occidente de México entre los estados de Jalisco y Michoacán (Fig. 4), regiones en donde se propone que se han originado el maíz y frijol, entre otras especies cultivadas importantes (Piperno, 2011).

Figura 4: Distribución de haplotipos de Spondias purpurea L. incluidos en el grupo 2 del análisis de contingencia anidada de la red de haplotipos. El haplotipo 1 se repite en todos los paneles aunque pertenece al grupo 1.

Centros de domesticación

De acuerdo con el análisis de contingencia anidada para Spondias purpurea, el grupo 1 contiene nueve haplotipos distribuidos en las poblaciones: 1, 12-13, 20- 21, 25, 27-28, 30, 38-39, 41-42, 49 y 53, ubicadas en la provincia de la Costa del Pacífico, en Centroamérica (Nicaragua), el Eje Neovolcánico (Michoacán y Jalisco), la Sierra Madre del Sur y la Depresión del Balsas (Morelos) (Figs. 1B, 5); 73% de los ejemplares provienen de poblaciones silvestres, 23% son de poblaciones con manejo agrícola y 4% con manejo silvícola (Fig. 1D). Este linaje es el que ha sido, en proporción, menos empleado por los grupos humanos. Las regiones en las que existen poblaciones silvestres y con manejo agrícola y/o silvícola dentro de este grupo son: Nicaragua, poblaciones 20 y 21, y en Michoacán, Jalisco y Nayarit, 41, 49 y 53, respectivamente. Estos datos sugieren dos centros de domesticación para los linajes dentro de este grupo, lo que coincide con los resultados de Miller y Schaal (2005).

El grupo 2 contiene 11 haplotipos distribuidos en las poblaciones 2, 5, 9, 13-14, 16, 18-19, 24, 27-28, 30-31, 34-38, 40, 42, 44, 45-47, 49-52 y 54 de todas las provincias biogeográficas (Fig. 4); 69% de los ejemplares provienen de poblaciones con manejo agrícola, 22% de poblaciones silvestres y 9% con manejo silvícola (Fig. 1D). Este linaje es el más extendido y es el que ha sido, en proporción, más empleado por los grupos humanos. Las regiones en las que existen poblaciones silvestres y con manejo agrícola y/o silvícola dentro de este grupo son: Costa Rica, poblaciones 9, 13 y 16; Honduras y Salvador, 24, 27 y 28; Guatemala, 30, 34 y 35; Jalisco, 45-47; y Yucatán, 50 y 51. Cabe destacar que el haplotipo 4, que comparten los individuos con manejo agrícola y los de las poblaciones silvestres, es el más frecuente de entre los 20 haplotipos de S. purpurea (Cuadro 2). Por esa razón, no se puede discernir si el linaje se domesticó en alguna de estas regiones y posteriormente se dispersó a las diferentes regiones, o si en cada uno de estos sitios tendríamos un centro de domesticación independiente.

Figura 5: Distribución de haplotipos de Spondias purpurea L. incluidos en el grupo 1 del análisis de contingencia anidada de la red de haplotipos. El haplotipo 1 se repite en todos los paneles aunque pertenece al grupo 1.

El grupo 3 contiene siete haplotipos distribuidos en las poblaciones 10, 21, 26, 29, 30, 42 y 48 de las Provincias Costa del Pacífico (Centroamérica desde Nicaragua hasta Guatemala), Depresión del Balsas (Morelos) y Península de Yucatán (Campeche) (Figs. 1C, 6); 80% provienen de poblaciones con manejo agrícola y 20% de poblaciones silvestres (Fig. 1D). La región de Guatemala es la única en la que existen poblaciones silvestres y con manejo agrícola (29 y 30). Este resultado subraya nuevamente la importancia de la región de Guatemala como centro de domesticación de la ciruela mexicana (Miller y Schaal, 2005).

Figura 6: Distribución de haplotipos de Spondias purpurea L. incluidos en el grupo 3 del análisis de contingencia anidada de la red de haplotipos. El haplotipo 1 se repite en todos los paneles aunque pertenece al grupo 1.

El grupo 4 contiene un haplotipo de la población 5 y el grupo 5, uno de la población 35 ambas de la Provincia de la Costa del Pacífico (Panamá y Guatemala, respectivamente); y ambos haplotipos con manejo agrícola (Figs. 1C, D, 7).

Figura 7: Distribución de haplotipos de Spondias purpurea L. incluidos en el grupo 4 y 5 del análisis de contingencia anidada de la red de haplotipos. El haplotipo 1 se repite en todos los paneles aunque pertenece al grupo 1.

Centros de diversidad genética

En 12 de las 54 poblaciones se distribuyen solo especies de S. mombim var. mombin, S. mombim var. globosa y/o S. radlkoferi, por lo que éstas no fueron incluidas en el análisis de diversidad por poblaciones y los porcentajes de poblaciones con diferentes haplotipos hacen referencia solo a 44 poblaciones de S. purpurea (Cuadro 2). De estas 44 poblaciones, 69.05% presentan un haplotipo, 21.43% dos haplotipos, 4.76% tres haplotipos, 2.38% cuatro haplotipos y 2.38% cinco haplotipos de S. purpurea. Las poblaciones denominadas con los números 13 (Parque Nacional Palo Verde, Costa Rica), 30 (Amatitlán, Guatemala), 42 (Villa de Ayala, México) y 49 (Aguacate, México) son las que tienen tres o más haplotipos y en conjunto albergan ocho haplotipos únicos. Por lo tanto, deben ser consideradas en acciones de conservación como centros de diversidad genética de la ciruela mexicana.

Las poblaciones silvestres albergan la mayor diversidad genética, seguidas por las poblaciones con manejo agrícola y silvícola (Cuadro 3). En conjunto los datos indican que las poblaciones silvestres tienen todavía una mayor diversidad genética que las que tienen manejo agrícola. En este sentido, es importante conservar las poblaciones 13 (Parque Nacional Palo Verde, Costa Rica), 30 (Amatitlán, Guatemala), 39 (Parque Nacional Cañón Sumidero, México), 47 (La Manzanilla, México), 49 (Aguacate, México) y 53 (Otates y Cantaranas, México) en las que se encuentran los siete haplotipos característicos de poblaciones silvestres (2, 3, 6, 17, 20 y 21) (Cuadros 1, 2).

Cuadro 3: Número de secuencias (Secuencias) y de haplotipos (Hapl.) analizados; y diversidad haplotídica (Hd) y nucleotídica (p) de las provincias biogeográficas y clasificadas de acuerdo a su estatus de manejo en la población. CP=Costa del Pacífico; EN=Eje Neovolcánico; DB=Depresión del Balsas; SMS=Sierra Madre del Sur; GM=Golfo de México; LA=Los Altos de Chiapas; PY=Península de Yucatán. S=silvestre; MS=Manejo silvícola; MA=Manejo agrícola.

CP

EN

DB

SMS

GM

LA

PY

S

MS

MA

Secuencias

80

6

4

2

2

2

9

37

7

64

Hapl.

5

1

3

1

1

1

2

3

2

5

Hd

0.584

---

0.833

---

---

---

0.222

0.573

0.2857

0.471

p

0.002

---

0.003

---

---

---

0.001

0.001

0.0008

0.002

Se encontró también que las poblaciones con manejo agrícola que presentan haplotipos que ya no se encuentran en poblaciones silvestres fueron la 42 (Villa de Ayala, México) en la provincia de la Depresión del Balsas y la 48 (Tinúm, México) en la Península de Yucatán. En relación con este hallazgo cabe destacar a la población 42 en la que se observaron cuatro haplotipos que pertenecen además a tres de los cinco grupos identificados en el análisis de contingencia anidada (Cuadro 1, Fig. 1B). Los resultados sugieren que para ambas poblaciones existen linajes únicos en las poblaciones con manejo agrícola que derivan de otros que ya no se encuentran en su forma silvestre o que no han sido registrados en nuestro esfuerzo de muestreo ni en el de Miller y Schaal (2005) y Miller (2008). La conservación de estos haplotipos podría enfocarse a constituir bancos de germoplasma que alberguen representantes de S. purpurea de las diferentes poblaciones con características morfológicas distintivas, así como incentivar y promover el manejo de la especie en los solares o huertos para conservar a la especie in circa situm.

La provincia biogeográfica con una mayor diversidad de haplotipos y nucleotídica fue la Depresión del Balsas, seguida de la Costa del Pacífico y la Península de Yucatán. Las menos diversas fueron el Eje Neovolcánico, la Sierra Madre del Sur, el Golfo de México y Los Altos de Chiapas. Estas últimas contienen un solo haplotipo (Cuadro 3). Aunque se espera que la estimación de la diversidad genética esté subestimada para las provincias biogeográficas por la falta de un muestreo sistemático en algunas de ellas, los estimadores que se obtuvieron en este trabajo nos sugieren que en varias provincias existe una mayor diversificación de esta especie que en otras.

Estos datos nos indican que la Depresión del Balsas debe considerarse como un sitio de diversidad genética de la ciruela donde enfocar los esfuerzos de mejoramiento de este árbol tropical como proponen Jamnadass et al. (2009); sin dejar a un lado los centros de diversidad genética del cultivo de la Costa del Pacífico (Jalisco-Nayarit y Michoacán) y el de la Península de Yucatán, con el objetivo de descentralizar los esfuerzos de conservación y mejoramiento genético que requieren los árboles tropicales (Jamnadass et al., 2009). Las estrategias de conservación in situ del germoplasma en los centros de domesticación pueden ser una táctica que permita un entendimiento del proceso de la domesticación y la diversificación de S. purpurea, así como un manejo integral de este recurso fitogenético. Se requiere realizar un muestreo más extenso, particularmente en las regiones aledañas a las poblaciones identificadas como centro de origen, domesticación y diversidad genética de la ciruela mexicana.

Conclusiones

Los resultados de este estudio sugieren que en S. purpurea los linajes del grupo 2 y 3 son los que han sido introducidos con mayor frecuencia a los sistemas de cultivo, mientras que los del grupo 1 han sido moderadamente cultivados, con la mayor parte de sus representantes en las poblaciones silvestres, por lo que representan un recurso fitogenético importante. La presencia de estos haplotipos en que se encuentran tanto individuos silvestres, como con manejo silvícola y agrícola, sugieren varios eventos de domesticación de linajes particulares, todos ellos ocurridos en dos provincias biogeográficas: 1) Eje Neovolcánico, en su región occidente, y 2) Costa del Pacífico, en las intersecciones de Jalisco-Nayarit-Michoacán y de Guatemala-Nicaragua.

El análisis filogeográfico de las especies del género Spondias sugiere que la historia de domesticación de esta especie es compleja, con un centro de origen en la región occidental de la provincia del Eje Neovolcánico y centros de domesticación en la provincia de la Costa del Pacífico (Jalisco-Nayarit-Michoacán y Guatemala-Nicaragua). Los centros de diversidad genética de S. purpurea son además de los centros de domesticación, la Depresión del Balsas y la Península de Yucatán.

Contribuciones de autores

MMF y NFF concibieron y diseñaron el estudio. NFF realizó los análisis de laboratorio. Todos los autores contribuyeron a la adquisición de datos y su interpretación. MMF y NFF escribieron el manuscrito con la ayuda de MRM. Todos los autores contribuyeron a la discusión, revisión y aprobación del manuscrito final.

Financiamiento

Este estudio fue apoyado por el Servicio Nacional de Inspección y Certificación de Semillas-Sistema Nacional de Recursos Fitogenéticos para la Alimentación y Agricultura, FRU-CIR 11-2/12, proyecto: Diversidad genética de Spondias purpurea L., a MRM y MMF, y por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología 306629 con una beca de maestría a NFF.

Agradecimientos

A Marie-Stéphanie Samain y dos revisores anónimos por las sugerencias y comentarios que mejoraron la claridad y contenido del manuscrito. A Astrid Ramírez, Julia Rivero, Alfonso Castillo, Mónica Pech y Edgar Balam por la ayuda en el trabajo de laboratorio y campo. A Margarita Aguilar Espinosa por el apoyo en la cuantificación del DNA. A la colección viva de Spondias spp. del Centro Regional Universitario de la Península de Yucatán-Universidad Autónoma Chapingo.

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Apéndice 1. Secuencias empleadas en el análisis de red de haplotipos por país (Centroamérica) o estado (México) y provincia biogeográfica en Mesoamérica. La latitud y longitud indican la localidad en que fueron colectadas y la población en que se agruparon, junto con su estatus en la población (S=poblaciones silvestres, MA=manejo agrícola y MS=manejo silvícola). El número de accesión de Genbank e información del voucher (colector, número o clave de colecta, herbario o colección de referencia) del que se obtuvieron las secuencias del trabajo de Miller y Schaal (2005) (DQ163958-D164958), y en este trabajo (KY436830- KY436895) se presentan en las últimas dos columnas; mientras que en la de individuo/espécimen se presenta el nombre de la secuencia registrada en Genbank. En UADY, colección de estacas Spondias, en CRUPY, colección de germoplasma de Spondias.

Individuo/espécimen

País/Estado

Provincia Biogeográfica

Latitud

Longitud

Población

Accesión GB

Información del voucher

260c_hapZ

Panamá

Costa del Pacífico

08°15'45.6''N

82°52'04.4"O

1 MA

DQ164032

A. Miller 260c (MO)

260d_hapZ

Panamá

Costa del Pacífico

08°15'45.6"N

82°52'04.4"O

1 MA

DQ164033

A. Miller 260d (MO)

219e_hapAC

Costa Rica

Costa del Pacífico

08°26'25.4"N

83°25'48.9"O

2 MA

DQ164073

A. Miller 219e (MO)

219f_hapAC

Costa Rica

Costa del Pacífico

08°26'25.4"N

83°25'48.9"O

2 MA

DQ164074

A. Miller 219f (MO)

219g_hapAC

Costa Rica

Costa del Pacífico

08°26'25.4"N

83°25'48.9"O

2 MA

DQ164075

A. Miller 219g (MO)

219h_hapAC

Costa Rica

Costa del Pacífico

08°26'25.4"N

83°25'48.9"O

2 MA

DQ164076

A. Miller 219h (MO)

216b_G

Costa Rica

Costa del Pacífico

08°26'24"N

83°33'36"O

3 MS

DQ163963

A. Miller 216b (MO)

216c_hapG

Costa Rica

Costa del Pacífico

08°26'24"N

83°33'36"O

3 MS

DQ163964

A. Miller 216c (MO)

216e_G

Costa Rica

Costa del Pacífico

08°26'24"N

83°33'36"O

3 MS

DQ163965

A. Miller 216e (MO)

240_hapG

Panamá

Costa del Pacífico

08°33'41"N

79°57'02"O

4 S

DQ163981

A. Miller 240 (MO)

228a_hapI

Panamá

Costa del Pacífico

09°09'52"N

79°49'17"O

6 S

DQ163971

A. Miller 228a (MO)

228h_2_hapG

Panamá

Costa del Pacífico

09°09'52"N

79°49'17"O

6 S

DQ163972

A. Miller 228h (MO)

228i_1_hapJ

Panamá

Costa del Pacífico

09°09'52"N

79°49'17"O

6 S

DQ163973

A. Miller 228i (MO)

228b_hapG

Panamá

Costa del Pacífico

09°09'52"N

79°49'17"O

6 S

DQ163974

A. Miller 228b (MO)

235e_hapK

Panamá

Costa del Pacífico

09°10'31"N

78°47'01"O

7 S

DQ163980

A. Miller 235e (MO)

227a_hapU

Panamá

Costa del Pacífico

09°10'N

79°50'O

7 S

DQ164002

A. Miller 227a (MO)

227c_hapU

Panamá

Costa del Pacífico

09°10'N

79°50'O

7 S

DQ164003

A. Miller 227c (MO)

227b_hapU

Panamá

Costa del Pacífico

09°10'N

79°50'O

7 S

DQ164004

A. Miller 227b (MO)

236a_hapAC

Panamá

Costa del Pacífico

09°13'13.2"N

78°55'03.6"O

5 MA

DQ164077

A. Miller 236a (MO)

236c_hapAC

Panamá

Costa del Pacífico

09°13'13.2"N

78°55'03.6"O

5 MA

DQ164078

A. Miller 236c (MO)

236e_hapAC

Panamá

Costa del Pacífico

09°13'13.2"N

78°55'03.6"O

5 MA

DQ164079

A. Miller 236e (MO)

236f_hapAC

Panamá

Costa del Pacífico

09°13'13.2"N

78°55'03.6"O

5 MA

DQ164080

A. Miller 236f (MO)

231a_1_hapG

Panamá

Costa del Pacífico

09°14'56"N

78°57'02"O

8 MS

DQ163975

A. Miller 231a (MO)

231b_1_hapG

Panamá

Costa del Pacífico

09°14'56"N

78°57'02"O

8 MS

DQ163976

A. Miller 231b (MO)

231c_1_hapG

Panamá

Costa del Pacífico

09°14'56"N

78°57'02"O

8 MS

DQ163977

A. Miller 231c (MO)

231d_1_hapG

Panamá

Costa del Pacífico

09°14'56"N

78°57'02"O

8 MS

DQ163978

A. Miller 231d (MO)

231e_1_hapG

Panamá

Costa del Pacífico

09°14'56"N

78°57'02"O

8 MS

DQ163979

A. Miller 231e (MO)

201b_hapAC

Costa Rica

Costa del Pacífico

09°58'12"N

84°50'24"O

9 MA

DQ164070

A. Miller 201b (MO)

201d_hapAC

Costa Rica

Costa del Pacífico

09°58'12"N

84°50'24"O

9 MA

DQ164071

A. Miller 201d (MO)

201f_hapAC

Costa Rica

Costa del Pacífico

09°58'12"N

84°50'24"O

9 MA

DQ164072

A. Miller 201f (MO)

79_hapS

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°00'N

84°27'O

10 MS

DQ164001

A. Miller 79 (MO)

203d_hapG

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°06'36"N

85°21'00"O

11 MS

DQ163959

A. Miller 203d (MO)

203f_hapH

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°06'36"N

85°21'00"O

11 MS

DQ163960

A. Miller 203f (MO)

203h_hapG

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°06'36"N

85°21'00"O

11 MS

DQ163961

A. Miller 203h (MO)

203e_G

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°06'36"N

85°21'00"O

11 MS

DQ163962

A. Miller 203e (MO)

50_hapG

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°19'48"N

85°12'36"O

12 S

DQ163967

A. Miller 50 (MO)

49_hapZ

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°19'48"N

85°12'36"O

12 S

DQ164025

A. Miller 49 (MO)

43_hapAA

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°22'48"N

85°18'36"O

13 S

DQ164022

A. Miller 43(MO)

41_hap

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°22'48"N

85°18'36"O

13 S

DQ164023

A. Miller 41 (MO)

45_hapZ

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°22'48"N

85°18'36"O

13 S

DQ164024

A. Miller 45 (MO)

44_hapAC

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°22'48"N

85°18'36"O

13 S

DQ164039

A. Miller 44 (MO)

56_hapAA

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°22'48"N

85°18'36"O

13 S

DQ164026

A. Miller 56 (MO)

88b_hapAC

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°27'00"N

85°15'00"O

14 S

DQ164048

A. Miller 88b (MO)

82b_hapG

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°49'48"N

85°39'36"O

15 S

DQ163968

A. Miller 82b (MO)

82c_hapG

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°49'48"N

85°39'36"O

15 S

DQ163970

A. Miller 82c (MO)

82a_hapAC

Costa Rica

Costa del Pacífico

10°49'48"N

85°39'36"O

15 S

DQ164046

A. Miller 82a (MO)

76g_hapR

Nicaragua

Costa del Pacífico

11°19'40"N

85°47'10"O

17 MS

DQ164000

A. Miller 76g (MO)

74d_hapAC

Nicaragua

Costa del Pacífico

11°28'N

85°48'O

18 MA

DQ164044

A. Miller 74d (MO)

74e_hapAC

Nicaragua

Costa del Pacífico

11°28'N

85°48'O

18 MA

DQ164045

A. Miller 74e (MO)

73a_hapAC

Nicaragua

Costa del Pacífico

11°48'N

86°02'O

19 MS

DQ164041

A. Miller 73a (MO)

73b_hapAC

Nicaragua

Costa del Pacífico

11°48'N

86°02'O

19 MS

DQ164042

A. Miller 73b (MO)

73c_hapAC

Nicaragua

Costa del Pacífico

11°48'N

86°02'O

19 MS

DQ164043

A. Miller 73c (MO)

178a_hapAC

Nicaragua

Costa del Pacífico

11°59'45.2"N

86°07'21.6"O

16 MA

DQ164066

A. Miller 178a (MO)

178e_hapAD

Nicaragua

Costa del Pacífico

11°59'45.2"N

86°07'21.6"O

16 MA

DQ164067

A. Miller 178e (MO)

180_hapAC

Nicaragua

Costa del Pacífico

12°01'09"N

86°08'53"O

22 MS

DQ164069

A. Miller 180 (MO)

182b_hapZ

Nicaragua

Costa del Pacífico

12°23'07.5"N

86°05'47.5"O

20 S

DQ164021

A. Miller 182b (MO)

182a_hapZ

Nicaragua

Costa del Pacífico

12°23'07.5"N

86°05'47.5"O

20 S

DQ164030

A. Miller 182a (MO)

182f_hapZ

Nicaragua

Costa del Pacífico

12°23'07.5"N

86°05'47.5"O

20 S

DQ164031

A. Miller 182f (MO)

187c_hapR

Nicaragua

Costa del Pacífico

12°26'36.3"N

85°36'19.9"O

21 MA

DQ164016

A. Miller 187c (MO)

186_hapG

Nicaragua

Costa del Pacífico

12°26'32"N

85°40'55"O

23 S

DQ163958

A. Miller 186 (MO)

174b_hapZ

Honduras

Costa del Pacífico

13°19'59"N

87°05'59"O

27 MA

DQ164029

A. Miller 174b (MO)

174a_hapAC

Honduras

Costa del Pacífico

13°19'59"N

87°05'59"O

27 MA

DQ164064

A. Miller 174a (MO)

174c_hapAC

Honduras

Costa del Pacífico

13°19'59"N

87°05'59"O

27 MA

DQ164065

A. Miller 174c (MO)

168a_hapAC

Honduras

Costa del Pacífico

13°41'21.8"N

87°19'48.5"O

24 MA

DQ164063

A. Miller 168a (MO)

145f_hapZ

El Salvador

Costa del Pacífico

13°50'52"N

90°00'31"O

28 MS

DQ164028

A. Miller 145f (MO)

145a_hapAC

El Salvador

Costa del Pacífico

13°50'52"N

90°00'31"O

28 MS

DQ164057

A. Miller 145a (MO)

145h_hapAC

El Salvador

Costa del Pacífico

13°50'52"N

90°00'31"O

28 MS

DQ164058

A. Miller 145h (MO)

133f_hapR

El Salvador

Costa del Pacífico

13°53'13.1"N

88°57'43"O

25 S

DQ164015

A. Miller 133f (MO)

133e_hapZ

El Salvador

Costa del Pacífico

13°53'13.1"N

88°57'43"O

25 S

DQ164027

A. Miller 133e (MO)

149j_hapQ

Honduras

Costa del Pacífico

13°58'10.92"N

86°59'38.2"O

26 MA

DQ163999

A. Miller 149j (MO)

149d_hapV

Honduras

Costa del Pacífico

13°58'10.92"N

86°59'38.2"O

26 MA

DQ164012

A. Miller 149d (MO)

149e_hapV

Honduras

Costa del Pacífico

13°58'10.92"N

86°59'38.2"O

26 MA

DQ164013

A. Miller 149e (MO)

109b_hapW

Guatemala

Costa del Pacífico

14°21'24.5"N

90°32'19.9"O

29 MA

DQ164005

A. Miller 109b (MO)

109a_hapV

Guatemala

Costa del Pacífico

14°21'24.5"N

90°32'19.9"O

29 MA

DQ164006

A. Miller 109a (MO)

109c_hapV

Guatemala

Costa del Pacífico

14°21'24.5"N

90°32'19.9"O

29 MA

DQ164007

A. Miller 109c (MO)

109d_hapV

Guatemala

Costa del Pacífico

14°21'24.5"N

90°32'19.9"O

29 MA

DQ164008

A. Miller 109d (MO)

109e_hapV

Guatemala

Costa del Pacífico

14°21'24.5"N

90°32'19.9"O

29 MA

DQ164009

A. Miller 109e (MO)

109f_hapV

Guatemala

Costa del Pacífico

14°21'24.5"N

90°32'19.9"O

29 MA

DQ164010

A. Miller 109f (MO)

111h_hapV

Guatemala

Costa del Pacífico

14°25'59"N

90°38'40.3"O

30 S

DQ164011

A. Miller 111h (MO)

111f_hapX

Guatemala

Costa del Pacífico

14°25'59"N

90°38'40.3"O

30 S

DQ164014

A. Miller 111f (MO)

111b_hapR

Guatemala

Costa del Pacífico

14°25'59"N

90°38'40.3"O

30 S

DQ164017

A. Miller 111b (MO)

111d_hapY

Guatemala

Costa del Pacífico

14°25'59"N

90°38'40.3"O

30 S

DQ164018

A. Miller 111d (MO)

111c_hapR

Guatemala

Costa del Pacífico

14°25'59"N

90°38'40.3"O

30 S

DQ164019

A. Miller 111c (MO)

111e_hapZ

Guatemala

Costa del Pacífico

14°25'59"N

90°38'40.3"O

30 S

DQ164020

A. Miller 111e (MO)

111g_hapAC

Guatemala

Costa del Pacífico

14°25'59"N

90°38'40.3"O

30 S

DQ164049

A. Miller 111g (MO)

161b_hapAC

Honduras

Costa del Pacífico

14°36'48.4"N

86°14'28.1"O

31 MA

DQ164059

A. Miller 161b (MO)

161d_hapAC

Honduras

Costa del Pacífico

14°36'48.4"N

86°14'28.1"O

31 MA

DQ164060

A. Miller 161d (MO)

161f_hapAC

Honduras

Costa del Pacífico

14°36'48.4"N

86°14'28.1"O

31 MA

DQ164061

A. Miller 161f (MO)

161h_hapAC

Honduras

Costa del Pacífico

14°36'48.4"N

86°14'28.1"O

31 MA

DQ164062

A. Miller 161h (MO)

158a_hapG

Honduras

Costa del Pacífico

14°52'28"N

85°53'59"O

32 S

DQ163969

A. Miller 158a (MO)

119a1_hapAC

Guatemala

Costa del Pacífico

15°01'02.2"N

89°40'45.1"O

33 MA

DQ164050

A. Miller 119a1 (MO)

120a_hapG

Guatemala

Costa del Pacífico

15°16'13"N

89°04'42"O

34 MA

DQ163966

A. Miller 120a (MO)

121a_hapAC

Guatemala

Costa del Pacífico

15°16'13"N

89°04'42"O

34 MA

DQ164051

A. Miller 121a (MO)

129c_hapAC

Guatemala

Costa del Pacífico

15°24'14"N

89°38'19.6"O

35 MA

DQ164052

A. Miller 129c (MO)

129d_hapAC

Guatemala

Costa del Pacífico

15°24'14"N

89°38'19.6"O

35 MA

DQ164053

A. Miller 129d (MO)

129e_1_hapAC

Guatemala

Costa del Pacífico

15°24'14"N

89°38'19.6"O

35 MA

DQ164054

A. Miller 129e_1 (MO)

129f__hapAE

Guatemala

Costa del Pacífico

15°24'14"N

89°38'19.6"O

35 MA

DQ164055

A. Miller 129f (MO)

129g_hapAC

Guatemala

Costa del Pacífico

15°24'14"N

89°38'19.6"O

35 MA

DQ164056

A. Miller 129g (MO)

129h_hapAC

Guatemala

Costa del Pacífico

15°24'14"N

89°38'19.6"O

35 MA

DQ164068

A. Miller 129h (MO)

330h_hapAC

Oaxaca

Costa del Pacífico

16°11'34.8"N

95°04'22.1"O

36MA

DQ164096

A. Miller 330h (MO)

319a_hapAC

Oaxaca

Sierra Madre del Sur

16°42'52.0"N

94°44'53.1"O

37 MA

DQ164093

A. Miller 319a (MO)

319b_hapAC

Oaxaca

Sierra Madre del Sur

16°42'52.0"N

94°44'53.1"O

37 MA

DQ164094

A. Miller 319b (MO)

319c_hapAC

Oaxaca

Sierra Madre del Sur

16°42'52.0"N

94°44'53.1"O

37 MA

DQ164095

A. Miller 319c (MO)

321_hapG

Oaxaca

Sierra Madre del Sur

16°42'52"N

94°44'53"O

37 S

DQ163983

A. Miller 321 (MO)

326g_hapZ

Chiapas

Los Altos de Chiapas

16°45'16.4"N

92°58'18.3"O

38 S

DQ164037

A. Miller 326g (MO)

326a_hapAC

Chiapas

Los Altos de Chiapas

16°45'16.4"N

92°58'18.3"O

38 S

DQ164081

A. Miller 326a (MO)

325c_hapAB

Chiapas

Los Altos de Chiapas

16°54'47.2"N

93°06'10.6"O

39 S

DQ164035

A. Miller 325c (MO)

325b_hapAB

Chiapas

Los Altos de Chiapas

16°54'47.2"N

93°06'10.6"O

39 S

DQ164034

A. Miller 325b (MO)

325d_hapAB

Chiapas

Los Altos de Chiapas

16°54'47.2"N

93°06'10.6"O

39 S

DQ164036

A. Miller 325d (MO)

Tabasco Poblana

Tabasco

Golfo de México

17°58'34.67"N

92°56'9.52"O

40 MA

KY436863

N. Fortuny, Villa Hermosa 1, UADY

Tabasco Criolla

Tabasco

Golfo de México

17°58'34.67"N

92°56'9.52"O

40 MA

KY436864

N. Fortuny, Villa Hermosa 2, UADY

303A_hapO

Michoacán

Eje Neovolcánico

18°23'15.7"N

102°10'44.9"O

41 S

DQ163993

A. Miller 303A (MO)

Mansa Mich 1

Michoacán

Eje Neovolcánico

18°23'15.7"N

102°10'44.9"O

41 S

KY436843

Mich 1, CRUPY

311_hapG

Veracruz

Golfo de México

18°37'12"N

96°24'36"O

43 S

DQ163982

A. Miller 311 (MO)

Tepal Mor

Morelos

Depresión del Balsas

18°38'51.24"N

98°57'38.85"O

42 MA

KY436855

Tepalcingo 1, CRUPY

Huautleca Mor

Morelos

Depresión del Balsas

18°38'51.24"N

98°57'38.85"O

42 MA

KY436856

Tepalcingo 2, CRUPY

Ticumán Mor

Morelos

Depresión del Balsas

18°38'51.24"N

98°57'38.85"O

42 MA

KY436857

Tepalcingo 3, CRUPY

Colorada Mor

Morelos

Depresión del Balsas

18°38'51.24"N

98°57'38.85"O

42 MA

KY436858

Tepalcingo 5, CRUPY

Cuernavaca Hoil 4 Mor

Morelos

Depresión del Balsas

18°38'51.24"N

98°57'38.85"O

42 MA

KY436859

Tepalcingo 4, CRUPY

Cuernavaca agria Mor

Morelos

Depresión del Balsas

18°45'10.42"N

98°58'36.1"O

42 MA

KY436853

Cuernavaca Hoil 4 Mor, CRUPY

Macho Mor

Morelos

Depresión del Balsas

18°45'10.42"N

98°58'36.1"O

42 MA

KY436854

Tepalcingo macho, CRUPY

Morelos Cerro 1

Morelos

Depresión del Balsas

18°45'8.34"N

98°58'47.34"O

42 MA

KY436844

M. Ferrer, San Antonio 1, UADY

Morelos Cerro 2

Morelos

Depresión del Balsas

18°45'8.34"N

98°58'47.34"O

42 MA

KY436845

M. Ferrer, San Antonio 2, UADY

Morelos Cerro 3

Morelos

Depresión del Balsas

18°45'8.34"N

98°58'47.34"O

42 MA

KY436846

M. Ferrer, San Antonio 3, UADY

Morelos Cerro 4

Morelos

Depresión del Balsas

18°45'8.34"N

98°58'47.34"O

42 MA

KY436847

M. Ferrer, San Antonio 4, UADY

Morelos Amarilla

Morelos

Depresión del Balsas

18°45'8.34"N

98°58'47.34"O

42 MA

KY436848

M. Ferrer, San Antonio 5, UADY

Morelos Temporal

Morelos

Depresión del Balsas

18°45'8.34"N

98°58'47.34"O

42 MA

KY436849

M. Ferrer, San Antonio 6, UADY

Morelos Roja 1

Morelos

Depresión del Balsas

18°45'8.34"N

98°58'47.34"O

42 MA

KY436850

M. Ferrer, San Antonio 7, UADY

Morelos Roja 2

Morelos

Depresión del Balsas

18°45'8.34"N

98°58'47.34"O

43 MA

KY436851

M. Ferrer, San Antonio 8, UADY

Morelos Cuernavaqueña

Morelos

Depresión del Balsas

18°45'8.34"N

98°58'47.34"O

42 MA

KY436852

M. Ferrer, San Antonio 9, UADY

Campeche Campech abal 4

Campeche

Península de Yucatán

18°53'61"N

89°89'47"O

44 MA

KY436830

R. Ruenes, Calakmul 1, UADY

Campeche Campech abal 5

Campeche

Península de Yucatán

18°53'61"N

89°89'47"O

44 MA

KY436831

R. Ruenes, Calakmul 2, UADY

Campeche Campech abal 7

Campeche

Península de Yucatán

18°53'61"N

89°89'47"O

44 MA

KY436832

R. Ruenes, Calakmul 3, UADY

Campeche Juntura abal 1

Campeche

Península de Yucatán

18°53'61"N

89°89'47"O

44 MA

KY436833

R. Ruenes, Calakmul 4, UADY

Campeche Juntura abal 2

Campeche

Península de Yucatán

18°53'61"N

89°89'47"O

44 MA

KY436834

R. Ruenes, Calakmul 5, UADY

Campeche Sabac abal 1

Campeche

Península de Yucatán

18°53'61"N

89°89'47"O

44 MA

KY436835

R. Ruenes, Calakmul 6, UADY

Campeche Sabac abal 2

Campeche

Península de Yucatán

18°53'61"N

89°89'47"O

44 MA

KY436836

R. Ruenes, Calakmul 7, UADY

Campeche Criollita Tenosique

Campeche

Península de Yucatán

18°53'61"N

89°89'47"O

44 MA

KY436837

R. Ruenes, Calakmul 8, UADY

Campeche Ciruela verde Juntura

Campeche

Península de Yucatán

18°53'61"N

89°89'47"O

44 MA

KY436838

R. Ruenes, Calakmul 9, UADY

Campeche Tuxpeña

Campeche

Península de Yucatán

18°53'61"N

89°89'47"O

44 MA

KY436839

R. Ruenes, Calakmul 10, UADY

291a_hapP

Jalisco

Eje Neovolcánico

19°17'53.1"N

104°46'54.3"O

45 MA

DQ163998

A. Miller 291a (MO)

291b_hapAF

Jalisco

Eje Neovolcánico

19°17'53.1"N

104°46'54.3"O

45 MA

DQ164040

A. Miller 290b (MO)

298h_hapAC

Jalisco

Eje Neovolcánico

19°27'26.9"N

103° 49'24.7"O

46 MA

DQ164092

A. Miller 298h (MO)

298c_hapAC

Jalisco

Eje Neovolcánico

19°27'26.9"N

103°49'24.7"O

46 MA

DQ164038

A. Miller 298c (MO)

298d_hapAC

Jalisco

Eje Neovolcánico

19°27'26.9"N

103°49'24.7"O

46MA

DQ164091

A. Miller 298d (MO)

290e_hapP

Jalisco

Costa del Pacífico

19°38'23.2"N

105°10'04.7"O

47 S

DQ163996

A. Miller 290e (MO)

290a_hapP

Jalisco

Costa del Pacífico

19°38'23.2"N

105°10'04.7"O

47 S

DQ163997

A. Miller 290a (MO)

Campeche Tuspana

Campeche

Península de Yucatán

19°58'33.67"N

90°13'40.62"O

48 MA

KY436840

R. Ruenes, Tinun, UADY

288c_hapAC

Jalisco

Costa del Pacífico

20°15'26.7"N

105°18' 55.6"O

49 S

DQ164088

A. Miller 288c (MO)

288h_hapAC

Jalisco

Costa del Pacífico

20°15'26.7"N

105°18' 55.6"O

49 S

DQ164090

A. Miller 288h (MO)

288a_hapAC

Jalisco

Costa del Pacífico

20°15'26.7"N

105°18'55.6"O

49 S

DQ164087

A. Miller 288a (MO)

288f_hapAC

Jalisco

Costa del Pacífico

20°15'26.7"N

105°18'55.6"O

49 S

DQ164089

A. Miller 288f (MO)

287a_hapO

Jalisco

Costa del Pacífico

20°33'38.1"N

105°15'20.2"O

49 S

DQ163994

A. Miller 287a (MO)

287e_hapP

Jalisco

Costa del Pacífico

20°33'38.1"N

105°15'20.2"O

49 S

DQ163995

A. Miller 287e (MO)

Yucatán Abal El Cuyo

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'14.3"N

89°14'46.3"O

51 MA

KY436865

R. Ruenes, Tizimín 1, UADY

Yucatán Abal ak Mani

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'14.3"N

89°14'46.3"O

52 MA

KY436866

R. Ruenes, Tizimín 2, UADY

Yucatán CiruelaDe monte

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'14.3"N

89°14'46.3"O

53 MA

KY436867

R. Ruenes, Tizimín 3, UADY

Yucatán Santa María

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'14.3"N

89°14'46.3"O

54 MA

KY436887

R. Ruenes, Tizimín 5, UADY

Yucatán Tuxilo

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'14.3"N

89°14'46.3"O

55 MA

KY436888

R. Ruenes, Tizimín 6, UADY

Yucatán Xpich Izamal

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'14.3"N

89°14'46.3"O

56 MA

KY436889

R. Ruenes, Tizimín 4, UADY

Silvestre Yucatán

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'14.3"N

89°14'46.3"O

57 MA

KY436890

Abal silvestre, CRUPY

Abal ak 1 Yucatán

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'14.3"N

89°14'46.3"O

58 MA

KY436891

Abal ak 1, CRUPY

Abal ak 2 Yucatán

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'14.3"N

89°14'46.3"O

59 MA

KY436892

Abal ak 2, CRUPY

Abal ak 3 Yucatán

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'14.3"N

89°14'46.3"O

60 MA

KY436893

Abal ak 3, CRUPY

Abal ak 4 Yucatán

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'14.3"N

89°14'46.3"O

61 MA

KY436894

Abal ak 4, CRUPY

Jajal abal Yucatán

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'14.3"N

89°14'46.3"O

62 MA

KY436895

Jajal abal, CRUPY

267c_hapAC

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

DQ164083

A. Miller 267c (MO)

268a_hapAC

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

DQ164084

A. Miller 268a (MO)

268_hapAC

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

DQ164085

A. Miller 268 (MO)

269_hapAC

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

DQ164086

A. Miller 269 (MO)

Yucatán Amarilla Oaxaca

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436871

N. Fortuny, Hocabá 4, UADY

Yucatán Juntura 1 Hocaba

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436872

N. Fortuny, Hocabá 5, UADY

Yucatán Juntura 2 Hocaba

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436873

N. Fortuny, Hocabá 6, UADY

Yucatán Campechana Hocaba

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436874

N. Fortuny, Hocabá 7, UADY

Yucatán Juji abal

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436875

N. Fortuny, Hocabá 8, UADY

Yucatán Jajal Noc

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436876

N. Fortuny, Hocabá 9, UADY

Yucatán Ek abal 2 Hocaba

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436877

N. Fortuny, Hocabá 10, UADY

Yucatán Campechana Hocaba

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436878

N. Fortuny, Hocabá 11, UADY

Yucatán Tuxpana Hocaba

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436879

N. Fortuny, Hocabá 12, UADY

Yucatán Chi abal 1 Hocaba

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436880

N. Fortuny, Hocabá 13, UADY

Yucatán Chi abal 2 Hocaba

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436881

N. Fortuny, Hocabá 14, UADY

Yucatán Chi abal 3 Hocaba

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436882

N. Fortuny, Hocabá 15, UADY

Yucatán Chi abal 4 Hocaba

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436883

N. Fortuny, Hocabá 16, UADY

Yucatán Juntura abal Hocaba

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436884

N. Fortuny, Hocabá 17, UADY

267b_hapAC

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

DQ164082

A. Miller 267b (MO)

Yucatán Ek abal 1 Hocaba

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436868

N. Fortuny Hocabá 1, UADY

Yucatán Huhi abal Hocaba

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436869

N. Fortuny, Hocabá 2, UADY

Yucatán Tuspana Hocaba

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436870

N. Fortuny, Hocabá 3, UADY

Yucatán Veracruzana

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436885

N. Fortuny, Hocabá 18, UADY

Yucatán Tuspena Hocaba

Yucatán

Península de Yucatán

20°49'08.8"N

89°14'46.9"O

50 MA

KY436886

N. Fortuny, Hocabá 19, UADY

Jalisco Mansa

Jalisco

Costa del Pacífico

20°51'30.41"N

103°45'57.22"O

52 MA

KY436841

M. Ferrer, Tequila 1, UADY

Jalisco Obo

Jalisco

Costa del Pacífico

20°51'30.41"N

103°45'57.22"O

52 MA

KY436842

M. Ferrer, Tequila 2, UADY

286a_hapO

Nayarit

Costa del Pacífico

21°19'41.3"N

105°11'04.5"O

53S

DQ163991

A. Miller 286a (MO)

286b_hapO

Nayarit

Costa del Pacífico

21°19'41.3"N

105°11'04.5"O

53 S

DQ163992

A. Miller 286b (MO)

Nayarit Nay 18

Nayarit

Costa del Pacífico

21°19'41.3"N

105°11'04.5"O

53S

KY436860

Nayarit, CRUPY

Sinaloa Sin 3

Sinaloa

Costa del Pacífico

26°56'41.49"N

108°27'43.24"O

54 MA

KY436861

Rosario, Sinaloa 3, CRUPY

Sinaloa Sin 15

Sinaloa

Costa del Pacífico

26°56'41.49"N

108°27'43.24"O

54 MA

KY436862

Rosario, Sinaloa 15, CRUPY

E17_1_hapD

Brasil

----

----

----

Brasil

DQ163957

A. Costello E17 (NY)

E26_1_hapC

Brasil

----

----

----

Brasil

DQ163956

A. Costello E26 (NY)

E3_hapE

Brasil

----

----

----

Brasil

DQ163955

A. Costello E3 (NY)

F10_hapB

Brasil

----

----

----

Brasil

DQ163953

A. Costello F10 (NY)

F12_2_hapC

Brasil

----

----

----

Brasil

DQ163954

A. Costello F12 (NY)

F14_2_hapL

Brasil

----

----

----

Brasil

DQ163984

A. Costello F14 (NY)

F20_hapA

Brasil

----

----

----

Brasil

DQ163952

A. Costello F20 (NY)

R17_1_hapM

Brasil

----

----

----

Brasil

DQ163988

A. Costello R17 (NY)

R7_1_hapN

Brasil

----

----

----

Brasil

DQ163989

A. Costello R7 (NY)

R71_1_hapM

Brasil

----

----

----

Brasil

DQ163987

A. Costello R71 (NY)

R72_2_hapM

Brasil

----

----

----

Brasil

DQ163986

A. Costello R72 (NY)

R73_1_hapL

Brasil

----

----

----

Brasil

DQ163985

A. Costello R73 (NY)

Apéndice 2. Secuencias empleadas en la reconstrucción de los cladogramas con la región intergénica trnA-trnH de cloroplasto (trnA-trnH) y el gen nuclear fosfoenol piruvato carboxilasa (PEPC) para identificar las relaciones entre las especies del género Spondias L. en Mesoamérica. La región incluida en el alineamiento final (Región) se presenta para cada accesión de GenBank. El número de accesión de GenBank e información del voucher (colector, número o clave de colecta, herbario o colección de referencia) del que se obtuvieron las secuencias (tomadas de las referencias en literatura citada) se presentan en las últimas columnas; mientras que en la columna individuo/espécimen se presenta el nombre de la secuencia que se registró en GenBank.

Especie

Individuo/Espécimen

Gen

Región

Accesión GenBank

Referencia

Información de voucher

Bursera arborea (Rose) L. Riley.

Rosell 16 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377934

De Nova et al., 2012

J. A. Rosell 16 (MEXU)

Bursera arida (Rose) Standl.

J. C. Montero 803 (MEXU)

PEPC

1-231

JF919098

De Nova et al., 2012

J. C. Montero 803 (MEXU)

Bursera attenuata (Rose) L. Riley.

R. Medina 3417 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377936

De Nova et al., 2012

R. Medina 3417 (MEXU)

Bursera attenuata (Rose) L. Riley.

R. Medina 3412 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377935

De Nova et al., 2012

R. Medina 3412 (MEXU)

Bursera attenuata (Rose) L. Riley.

R. Medina 3423 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377937

De Nova et al., 2012

R. Medina 3423 (MEXU)

Bursera brunea (Urb.) Urb. & Ekman

clone 5

PEPC

1-231

AY309381

Weeks y Simpson, 2004

A. Weeks 01-VIII-22-2 (TEX)

Bursera discolor Rzed.

Bursera discolor

PEPC

1-229

AY309364

Weeks y Simpson, 2004

A. Weeks 98-VII-15-1 (TEX)

Bursera galeottiana Engl.

J. C. Montero 805 (MEXU)

PEPC

1-231

JF919117

De Nova et al., 2012

J. C. Montero 805 (MEXU)

Bursera gracilipes Urb. & Ekman

clone 5

PEPC

1-231

AY309387

Weeks y Simpson, 2004

A. Veloz 2677 (JBSD)

Bursera gracilipes Urb. & Ekman

clone 4

PEPC

1-231

AY309386

Weeks y Simpson, 2004

A. Veloz 2677 (JBSD)

Bursera instabilis McVaugh & Rzed.

Rosell 12 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377947

De Nova et al., 2012

J. A. Rosell 12 (MEXU)

Bursera instabilis McVaugh & Rzed.

Rosell 11 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377946

De Nova et al., 2012

J. A. Rosell 11 (MEXU)

Bursera instabilis McVaugh & Rzed.

Rosell 13 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377948

De Nova et al., 2012

J. A. Rosell 13 (MEXU)

Bursera itzae Lundell

J. C. Montero 1029 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377950

De Nova et al., 2012

J. C. Montero 1029 (MEXU)

Bursera itzae Lundell

J. C. Montero 1030 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377951

De Nova et al., 2012

J. C. Montero 1030 (MEXU)

Bursera krusei Rzed.

R. Medina 4045 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377952

De Nova et al., 2012

R. Medina 4045 (MEXU)

Bursera lancifolia (Schltdl.) Engl.

Bursera lancifolia

PEPC

1-229

AY309368

Weeks y Simpson, 2004

A. Weeks 98-VII-14-5 (TEX)

Bursera longipes (Rose) Standl.

Cervantes 5 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377955

De Nova et al., 2012

A. Cervantes 5 (MEXU)

Bursera longipes (Rose) Standl.

Olson 1028 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377956

De Nova et al., 2012

M. E. Olson 1028 (MEXU)

Bursera longipes (Rose) Standl.

Olson 1029 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377954

De Nova et al., 2012

M. E. Olson 1029 (MEXU)

Bursera longipes (Rose) Standl.

R. Medina P-6 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377957

De Nova et al., 2012

R. Medina P-6 (MEXU)

Bursera multifolia (Rose) Engl.

R. Medina Lemos 4467 (MEXU)

PEPC

1-231

JF919132

De Nova et al., 2012

R. Medina Lemos 4467 (MEXU)

Bursera multijuga Engl.

J. C. Montero (MEXU)

PEPC

1-582

JF919133

De Nova et al., 2012

J. C. Montero (MEXU)

Bursera ovalifolia (Schltdl.) Engl.

Olson 1128 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377958

De Nova et al., 2012

M. E. Olson 1128 (MEXU)

Bursera ovalifolia (Schltdl.) Engl.

Olson 1133 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377959

De Nova et al., 2012

M. E. Olson 1133 (MEXU)

Bursera roseana Rzed., Calderón & Medina

Rosell 25 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377963

De Nova et al., 2012

J. A. Rosell 25 (MEXU)

Bursera roseana Rzed., Calderón & Medina

R. Medina 3406 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377964

De Nova et al., 2012

R. Medina 3406 (MEXU)

Bursera rzedowskii C.A. Toledo

N. Diego Perez 863 (MEXU)

PEPC

1-231

JF919141

De Nova et al., 2012

N. Diego Perez 863 (MEXU)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

Rosell 45 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377975

De Nova et al., 2012

J. A. Rosell 45 (MEXU)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

Rosell 46 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377974

De Nova et al., 2012

J. A. Rosell 46 (MEXU)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

J. C. Montero 1032 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377992

De Nova et al., 2012

J. C. Montero 1032 (MEXU)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

C. Martínez 42563 (HAC)

PEPC

1-231

GQ377987

De Nova et al., 2012

C. Martínez 42563 (HAC)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

C. Martínez 42573 (HAC)

PEPC

1-231

GQ377986

De Nova et al., 2012

C. Martínez 42573 (HAC)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

C. Martinez et al 2285 (RAS)

PEPC

1-231

GQ377985

De Nova et al., 2012

C. Martínez et al. 2285 (RAS)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

C. Martínez 42570 (HAC)

PEPC

1-231

GQ377983

De Nova et al., 2012

C. Martínez 42570 (HAC)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

Olson 1061 (INB)

PEPC

1-231

GQ377982

De Nova et al., 2012

M. E. Olson 1061 (INB)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

Olson 1063 (INB)

PEPC

1-231

GQ377981

De Nova et al., 2012

M. E. Olson 1063 (INB)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

Whitson 343 (MO)

PEPC

1-231

GQ377980

De Nova et al., 2012

M. K. Whitson 343 (MO)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

Olson 1034 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377976

De Nova et al., 2012

M. E. Olson 1034 (MEXU)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

Rosell 44 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377973

De Nova et al., 2012

J. A. Rosell 44 (MEXU)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

Olson 1040 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377971

De Nova et al., 2012

M. E. Olson 1040 (MEXU)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

Olson 1072 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377969

De Nova et al., 2012

M. E. Olson 1072 (MEXU)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

Olson 1079 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377967

De Nova et al., 2012

M. E Olson 1079 (MEXU)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

Olson 1078 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377966

De Nova et al., 2012

M. E. Olson 1078 (MEXU)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

R. Medina 4430 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377965

De Nova et al., 2012

R. Medina 4430 (MEXU)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

J. C. Montero 932 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377962

De Nova et al., 2012

J. C. Montero 932 (MEXU)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

Bursera simaruba

PEPC

1-231

AY309379

Weeks y Simpson, 2004

A. Weeks 01-VIII-22-3 (TEX)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

J. C. Montero 938 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377961

De Nova et al., 2012

J. C. Montero 938 (MEXU)

Bursera simaruba (L.) Sarg.

J. C. Montero 1028 (MEXU)

PEPC

1-231

GQ377991

De Nova et al., 2012

J. C. Montero 1028 (MEXU)

Canarium balansae Engl.

Canarium balansae Engl.

trnA-trnH

172-312

FJ466486

Weeks, 2009

J. Munzinger 2965 (NOU)

Pseudospondias microcarpa (A. Rich.) Engl.

PM5455 (LBV)

trnA-trnH

156-614

KC667979

Parmentier et al., 2013

P. Morgane 5455 (LBV)

Pseudospondias microcarpa (A. Rich.) Engl.

PM5584 (LBV)

trnA-trnH

151-609

KC688827

Parmentier et al., 2013

P. Morgane 5584 (LBV)

Spondias dulcis Parkinson

isolate Spo.dulci 23333

trnA-trnH

258-645

KJ026796

Machado et al., 2014

M. C. Machado 1574 (HUEFS)

Spondias dulcis Parkinson

isolate Spo.dulci 2375.05

trnA-trnH

258-645

KJ026800

Machado et al., 2014

M. C. Machado et al. 1302 (HUEFS)

Spondias dulcis Parkinson

isolate Spo.dulci 2375.04

trnA-trnH

258-645

KJ026799

Machado et al., 2014

M. C. Machado et al. 1300 (HUEFS)

Spondias dulcis Parkinson

isolate Spo.dulci 2375.03

trnA-trnH

258-645

KJ026798

Machado et al., 2014

M. C. Machado et al. (HUEFS)

Spondias dulcis Parkinson

isolate Spo.dulci 23334

trnA-trnH

258-645

KJ026797

Machado et al., 2014

M. C. Machado 1574 (HUEFS)

Spondias macrocarpa Engl.

isolate Spo.macro 2523.03

trnA-trnH

184-627

KJ026803

Machado et al., 2014

S. Costa s.n. (HUEFS)

Spondias macrocarpa Engl.

isolate Spo.macro 2443.02

trnA-trnH

184-627

KJ026802

Machado et al., 2014

M. C. Machado 1550 (HUEFS)

Spondias macrocarpa Engl.

isolate Spo.macro 2443.01

trnA-trnH

184-627

KJ026801

Machado et al., 2014

M. C. Machado 1549 (HUEFS)

Spondias macrocarpa Engl.

isolate Spo.macro 2523.05

trnA-trnH

184-627

KJ026804

Machado et al., 2014

H. Lorenzi 4068 (HUEFS)

Spondias mombin L.

isolate Spo.mombi 26064

trnA-trnH

179-612

KJ026814

Machado et al., 2014

M. C. Machado y N. G. Antas 1565 (HUEFS)

Spondias mombin L.

isolate Spo.mombi 26063

trnA-trnH

179-612

KJ026813

Machado et al., 2014

M. C. Machado y N. G. Antas 1565 (HUEFS)

Spondias mombin L.

isolate Spo.mombi 26062

trnA-trnH

179-612

KJ026812

Machado et al., 2014

M. C. Machado y N. G. Antas 1565 (HUEFS)

Spondias mombin L.

isolate Spo.mombi 26061

trnA-trnH

179-612

KJ026811

Machado et al., 2014

M. C. Machado y N. G. Antas 1565 (HUEFS)

Spondias mombin L.

isolate Spo.mombi 23861

trnA-trnH

179-612

KJ026810

Machado et al., 2014

E. Melo et al. (HUEFS)

Spondias mombin L.

isolate Spo.mombi 1717.22

trnA-trnH

179-612

KJ026809

Machado et al., 2014

A. M. Miranda 4462 (HUEFS)

Spondias mombin L.

isolate Spo.mombi 17179

trnA-trnH

179-612

KJ026808

Machado et al., 2014

A. M. Miranda 4462 (HUEFS)

Spondias mombin L.

isolate Spo.mombi 17173

trnA-trnH

179-612

KJ026807

Machado et al., 2014

A. M. Miranda 4462 (HUEFS)

Spondias mombin L.

isolate Spo.mombi 17171

trnA-trnH

179-612

KJ026806

Machado et al., 2014

A. M. Miranda 4462 (HUEFS)

Spondias mombin L.

isolate Spo.mombi 1717.04

trnA-trnH

179-612

KJ026805

Machado et al., 2014

A. M. Miranda 4462 (HUEFS)

Spondias mombin L.

isolate Spo.mombi 26066

trnA-trnH

179-613

KJ026816

Machado et al., 2014

M. C. Machado y N. G. Antas 1566 (HUEFS)

Spondias mombin L.

isolate STRIBCI 601406

trnA-trnH

1-518

GQ982370

Kress et al., 2009

601406 Forest Dynamics Plot on Barro Colorado Island

Spondias mombin L.

haplotype F

PEPC

1-574

FJ187703

Miller, 2008

A. Miller 42 (MO), 50 (MO), 82b (MO)

Spondias mombin L.

haplotype G

PEPC

1-574

FJ187704

Miller, 2008

A. Miller 42 (MO), 50 (MO)

Spondias mombin L.

haplotype B

PEPC

1-574

FJ187699

Miller, 2008

A. Miller 56 (MO), 82c (MO), 174c (MO), 216c (MO), 216h (MO)

Spondias mombin L.

haplotype A

PEPC

1-574

FJ187698

Miller, 2008

A. Miller 216b (MO), 216c (MO)

Spondias mombin L.

haplotype D

PEPC

1-574

FJ187701

Miller, 2008

A. Miller 216d (MO)

Spondias mombin L.

haplotype C

PEPC

1-574

FJ187700

Miller, 2008

A. Miller 217c (MO)

Spondias mombin L.

haplotype E

PEPC

1-574

FJ187702

Miller, 2008

A. Miller 217a (MO)

Spondias mombin L.

isolate Spo.mombi 26065

trnA-trnH

179-612

KJ026815

Machado et al., 2014

M. C. Machado y N. G. Antas 1565 (HUEFS)

Spondias purpurea L.

isolate Spo.purpu 2375.01

trnA-trnH

14-527

KJ026820

Machado et al., 2014

M. C. Machado et al. 1297 (HUEFS)

Spondias purpurea L.

isolate Spo.purpu 2333.02

trnA-trnH

14-527

KJ026819

Machado et al., 2014

M. C. Machado 1572 (HUEFS)

Spondias purpurea L.

isolate Spo.purpu 23329

trnA-trnH

14-527

KJ026818

Machado et al., 2014

M. C. Machado 1571 (HUEFS)

Spondias purpurea L.

isolate Spo.purpu 2331.27

trnA-trnH

14-527

KJ026817

Machado et al., 2014

D. Cardoso y M. C. Machado 3259 (HUEFS)

Spondias purpurea L.

haplotype AT

PEPC

1-574

FJ187741

Miller, 2008

A. Miller 84 (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AM

PEPC

1-574

FJ187734

Miller, 2008

A. Miller 133f (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype L

PEPC

1-574

FJ187709

Miller, 2008

A. Miller 219a (MO), 219d (MO), 219f (MO), 219g (MO), 219h (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AU

PEPC

1-574

FJ187742

Miller, 2008

A. Miller 111c (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AN

PEPC

1-574

FJ187735

Miller, 2008

A. Miller 201f (MO), 219c (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AL

PEPC

1-574

FJ187733

Miller, 2008

A. Miller 73a (MO), 73b (MO), 74a (MO), 74c (MO), 74d (MO), 74e (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AJ

PEPC

1-574

FJ187732

Miller, 2008

A. Miller 219c (MO), 219h (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype W

PEPC

1-574

FJ187719

Miller, 2008

A. Miller 145b (MO), 145d (MO), 145e (MO), 145f (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype R

PEPC

1-574

FJ187715

Miller, 2008

A. Miller 79 (MO), 109a (MO), 109b (MO), 109c (MO), 109d (MO), 109f (MO), 111g (MO), 111h (MO), 133f (MO), 149d (MO), 236a (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AX

PEPC

1-574

FJ187745

Miller, 2008

A. Miller 74a (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AQ

PEPC

1-574

FJ187738

Miller, 2008

A. Miller 79b (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AO

PEPC

1-574

FJ187736

Miller, 2008

A. Miller 201d (MO), 201f (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AB

PEPC

1-574

FJ187724

Miller, 2008

A. Miller 161a (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype Q

PEPC

1-574

FJ187714

Miller, 2008

A. Miller 149e (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype P

PEPC

1-574

FJ187713

Miller, 2008

A. Miller 121b (MO), 73a (MO), 73b (MO), 74c (MO), 74d (MO), 74e (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AY

PEPC

1-574

FJ187746

Miller, 2008

A. Miller 88a (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AW

PEPC

1-574

FJ187744

Miller, 2008

A. Miller 201d (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AV

PEPC

1-574

FJ187743

Miller, 2008

A. Miller 111c (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AS

PEPC

1-574

FJ187740

Miller, 2008

A. Miller 84 (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AR

PEPC

1-574

FJ187739

Miller, 2008

A. Miller 79b (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype X

PEPC

1-574

FJ187720

Miller, 2008

A. Miller 161b (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype V

PEPC

1-574

FJ187718

Miller, 2008

A. Miller 129a2 (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype O

PEPC

1-574

FJ187712

Miller, 2008

A. Miller 111f (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype K

PEPC

1-574

FJ187708

Miller, 2008

A. Miller 195 (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AD

PEPC

1-574

FJ187726

Miller, 2008

A. Miller 111a (MO), 111b (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AA

PEPC

1-574

FJ187723

Miller, 2008

A. Miller 44 (MO), 45a1 (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype U

PEPC

1-574

FJ187717

Miller, 2008

A. Miller 146c1 (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype T

PEPC

1-574

FJ187716

Miller, 2008

A. Miller 129g (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AG

PEPC

1-574

FJ187729

Miller, 2008

A. Miller 149j (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AC

PEPC

1-574

FJ187725

Miller, 2008

A. Miller 111a (MO), 111b (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AH

PEPC

1-574

FJ187730

Miller, 2008

A. Miller 149j (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AP

PEPC

1-574

FJ187737

Miller, 2008

A. Miller 208g (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AE

PEPC

1-574

FJ187727

Miller, 2008

A. Miller 146f1 (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype Z

PEPC

1-574

FJ187722

Miller, 2008

A. Miller 43 (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AF

PEPC

1-574

FJ187728

Miller, 2008

A. Miller 146f1 (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype Y

PEPC

1-574

FJ187721

Miller, 2008

A. Miller 41 (MO), 45a1 (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype AI

PEPC

1-574

FJ187731

Miller, 2008

A. Miller 174c (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype H

PEPC

1-574

FJ187705

Miller, 2008

A. Miller 82b (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype N

PEPC

1-574

FJ187711

Miller, 2008

A. Miller 129a1 (MO)

Spondias purpurea L.

isolate Spo.purpu 2375.02

trnA-trnH

14-527

KJ026821

Machado et al., 2014

M. C. Machado et al. 1299 (HUEFS)

Spondias purpurea L.

haplotype J

PEPC

1-574

FJ187707

Miller, 2008

A. Miller 129f1 (MO), 145h (MO), 146d (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype I

PEPC

1-574

FJ187706

Miller, 2008

A. Miller 82c (MO)

Spondias purpurea L.

haplotype M

PEPC

1-574

FJ187710

Miller, 2008

A. Miller 129f2 (MO)

Spondias radlkoferi Donn. Sm.

haplotype AZ

PEPC

1-624

FJ187747

Miller, 2008

A. Miller 49 (MO)

Spondias venulosa (Engl.) Engl.

isolate Spo.venul 2606.06

trnA-trnH

187-584

KJ026840

Machado et al., 2014

M. C. Machado y N. G. Antas 1570 (HUEFS)

Spondias venulosa (Engl.) Engl.

isolate Spo.venul 2606.05

trnA-trnH

187-584

KJ026839

Machado et al., 2014

M. C. Machado y N. G. Antas 1570 (HUEFS)

Spondias venulosa (Engl.) Engl.

isolate Spo.venul 2606.04

trnA-trnH

187-584

KJ026838

Machado et al., 2014

M. C. Machado y N. G. Antas 1570 (HUEFS)

Spondias venulosa (Engl.) Engl.

isolate Spo.venul 2606.03

trnA-trnH

187-584

KJ026837

Machado et al., 2014

M. C. Machado y N. G. Antas 1568 (HUEFS)

Spondias venulosa (Engl.) Engl.

isolate Spo.venul 2606.02

trnA-trnH

187-584

KJ026836

Machado et al., 2014

M. C. Machado y N. G. Antas 1568 (HUEFS)

Spondias venulosa (Engl.) Engl.

isolate Spo.venul 2606.01

trnA-trnH

187-584

KJ026835

Machado et al., 2014

M. C. Machado y N. G. Antas 1568 (HUEFS)

Spondias venulosa (Engl.) Engl.

isolate Spo.venul 2446.07

trnA-trnH

187-584

KJ026834

Machado et al., 2014

M. C. Machado y F. X. Souza 1560 (HUEFS)

Spondias venulosa (Engl.) Engl.

isolate Spo.venul 2446.06

trnA-trnH

187-584

KJ026833

Machado et al., 2014

M. C. Machado y F. X. Souza 1559 (HUEFS)

Spondias venulosa (Engl.) Engl.

isolate Spo.venul 22381

trnA-trnH

187-584

KJ026832

Machado et al., 2014

M. C. Machado 1283 (HUEFS)

Spondias venulosa (Engl.) Engl.

isolate Spo.venul 2238.07

trnA-trnH

187-584

KJ026831

Machado et al., 2014

M. C. Machado 1278 (HUEFS)

Spondias venulosa (Engl.) Engl.

isolate Spo.venul 2606.07

trnA-trnH

187-584

KJ026841

Machado et al., 2014

M. C. Machado y N. G. Antas 1570 (HUEFS)

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Acta Botanica Mexicana, Núm. 124, julio 2018. Publicación trimestral editada por el Instituto de Ecología, A.C., a través del Centro Regional del Bajío. www.inecol.mx

Editor responsable: Marie-Stéphanie Samain. Reservas de Derechos al Uso Exclusivo No. 04-2016-062312171000-203, ISSN electrónico 2448-7589, ambos otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor.

Responsable de la última actualización: Marie-Stéphanie Samain. Ave. Lázaro Cárdenas 253, C.P. 61600 Pátzcuaro, Michoacán, México. Tel. +52 (434) 1 17 95 13, fecha de última actualización, 6 de septiembre de 2018.

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