Valenzuela and Raymundo: Nuevos registros de Coccomyces (Rhytismatales, Ascomycota) para México
Vol. , Num. 126, Año. 2018
Recibido: 2018 07 18
Aceptado: 2018 09 12



Introducción

El género Coccomyces De Not. se ubica taxonómicamente en el Reino Fungi de la siguiente manera: Filum Ascomycota, Subfilum Pezizomycotina, Clase Leotiomycetes, Subclase Leotiomycetidae, Orden Rhytismatales, Familia Rhytismataceae (Kirk et al., 2008). Se caracteriza por presentar ascomas subcirculares a poligonales, inmersos en hojas con un estroma pseudoparenquimatoso, negro, que al madurar deja el himenio expuesto, de color pálido amarillento hasta naranja pálido. Forma un subhimenio delgado con ascas subclavadas a cilíndricas, con poro apical inamiloide y paráfisis que crecen por arriba del asca con los ápices uncinados, enroscados, hinchados o lanceolados, con pigmentos presentes o ausentes. Las ascosporas son subclavadas a filiformes, rodeadas por una vaina mucilaginosa (Darker, 1966; Johnston, 1986).

Coccomyces es uno de los géneros más grandes de la familia Rhytismataceae con 116 especies válidas hasta el momento (Kirk et al., 2008). La distribución de sus especies es restringida y están asociadas a la hojarasca, por lo que se conocen como hongos foliícolas, aunque se sabe que en realidad son hongos endófitos, saprobios latentes (Porras-Alfaro y Bayman, 2011).

En México, hasta el momento, solo se ha citado Coccomyces parasiticus P.R. Johnst. sobre Tillandsia imperialis E. Morren ex Mez, de Veracruz (Johnston, 1993); así como C. arctostaphyloides O.M. Rico & Crous sobre Arctostaphylos pungens Kunth, del estado de Aguascalientes (Moreno-Rico et al., 2014). El género es poco conocido en el país; en el presente estudio se registran Coccomyces coronatus (Schumach.) De Not. y C. tumidus (Fr.) De Not. sobre fagáceas, en bosques de niebla de Hidalgo y Puebla, México.

Materiales y métodos

Durante 2016, 2017 y 2018 se realizaron muestreos en la hojarasca de las fagáceas Fagus mexicana Martínez, Quercus ilex L. y Quercus sp. en los municipios Zacualtipán de Ángeles y Acaxochitlán, en el estado de Hidalgo, y en los municipios Honey y Naupan, Puebla. Se recolectaron todos los especímenes en donde se observaba la presencia de apotecios con consistencia gelatinosa y estromas negros sobre las hojas. Los ejemplares se fotografiaron in situ con una cámara Nikon D7000 (Nikon, Tokio, Japón). Las muestras se llevaron al laboratorio de micología para su análisis y se depositaron en la colección de hongos “Dr. Gastón Guzmán Huerta” de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional (ENCB). Se realizaron cortes transverso-longitudinales de los apotecios, con navajas de doble filo, y se hicieron preparaciones temporales en alcohol de 70% y KOH al 5%. Se midieron apotecios, células del estroma, células del excípulo medular y componentes del himenio (paráfisis, ascas, ascosporas) utilizando un microscopio óptico K-7 (Zeiss, Jena, Alemania), los cuales se ilustraron en las descripciones y fotografiaron con una cámara D-7000 y un lente DX Micor 85 mm (Nikon, Tokio, Japón). El uso de los términos micológicos se basó en el diccionario Ilustrado de Micología de Ulloa y Hanlin (2006).

Resultados

Coccomyces coronatus (Schumach.) De Not., Erb. critt. Ital., Ser. 1, fasc. 6: no. 256. 1859. Figs. 1, 2.

Figura 1:

Coccomyces coronatus (Schumach.) De Not.: A. apotecios en fresco en hoja de Fagus L.; B. apotecios cerrados deshidratados; C. apotecios en distintas etapas de desarrollo; D, E. himenio expuesto. Escala: A=20 mm; B=10 mm; C=2 mm; D=1 mm; E=2 mm.

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Figura 2:

Coccomyces coronatus (Schumach.) De Not.: A. corte transversal del apotecio; B. endostroma; C. células de la pared; D. células de la base adheridas al hospedero; E. asca; F. parte apical de las paráfisis; G. paráfisis; H, I. ascosporas. Escala: A=250 (m, B=100 (m, C=10 (m, D=30 (m, E=10 (m, F=10 (m, G=30 (m, H=5 (m, I=6 (m.

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Apotecio 600-1000 μm de diámetro, 300-350 μm de alto, redondeado a estelado, inmerso en hojas muertas, creciendo en zona axial y abaxial, cuando jóvenes capa superficial formada por cutícula de las hojas, cubriendo al himenio, después abriendo en cuatro hendiduras de color negro, radiales, esteliforme; color pálido amarillento en la parte central; endostroma 5-8 μm de grosor, formado por células pseudoparenquimatosas, globosas a irregulares, 5-10 μm de diámetro, color negro verdosas en KOH al 5%; excípulo medular 10 μm de grosor, ensanchándose hacia el margen, textura angularis, formado por células pseudoparenquimatosas, subhialinas a amarillentas en KOH al 5%, 5-7 μm de diámetro; subhimenio 10-15 μm de grosor, angular, con células 2-2.4 μm de diámetro, subhialinas en KOH al 5%; himenio 100-150 μm de grosor, flabeliforme, hialino; paráfisis 120-148 μm de largo y 2-4 μm de grosor, filiformes, con el ápice capitado (hasta 4 μm de ancho), con un contenido amarillento brillante, creciendo más allá de las ascas; ascas 120-140 × 5-6 μm, claviformes, octosporadas, hialinas en KOH al 5%; ascosporas 70-85(-90) × 2-2.5 μm, filiformes, lisas, de pared delgada, hialinas en KOH al 5%, con una capa de mucilago muy delgada rodeando la espora, disolviéndose en KOH.

Hábitat: esta especie se encontró sobre hojas de Fagus mexicana en descomposición en Hidalgo y sobre hojas caídas de Quercus sp. en Puebla; se ha citado en Berberis L., Betula L., Fagus L., Gaultheria L., Ledum L., Quercus L., Rhododendron L., Sarracenia L. y Vaccinium L. (Sherwood, 1980; Farr et al., 1989).

Distribución: Coccomyces coronatus es ampliamente citada de Norteamerica y Europa (Sherwood, 1980; Farr et al., 1989). En este trabajo se cita por primera vez para México.

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Zacualtipán de Ángeles, La Mojonera, sobre la desviación a Tlahuelompa, bosque El Hayal, 2145 m, 20°37'41.6"N, 98°36'58.4''O, 17.VII.2012, D. Castro 294 (ENCB); loc. cit., 26.VIII.2014, T. Raymundo 5264 (ENCB); loc. cit., 8.V.2015, T. Raymundo 5666 (ENCB); loc. cit., 7.IV.2016, T. Raymundo 5964 (ENCB); loc. cit., 12.XI.2017, T. Raymundo 6990 (ENCB); loc. cit., R. Valenzuela 15669 (ENCB), 16097 (ENCB), 16108 (ENCB); loc. cit., 10.III.2018, R. Valenzuela 18060 (ENCB). Puebla, municipio Honey, Cascadas Arcoíris, 2140 m, 20°15'32.4''N, 98°14'41''O, cañada de bosque de niebla con Pinus y Quercus, 26.II.2018, T. Raymundo 7374 (ENCB).

Notas taxonómicas: Coccomyces coronatus se caracteriza por los apotecios estelados con himenio expuesto de color amarillo translúcido en condiciones de humedad, ascas claviformes y ascosporas filiformes, y se ha mencionado que produce líneas negras incospicuas y crece en hojas muy degradadas (Sherwood, 1980). Una especie afín es Coccomyces dentatus (J.C. Schmidt) Sacc., que se diferencia porque presenta el apotecio triangular a cuadrangular y las ascosporas son más pequeñas (45-65 × 1.5-2.0 μm), las paráfisis tienen el ápice menos ensanchado (hasta 2 μm) y la especie crece en hojas menos degradadas o más intactas, con la línea negra bien definida (Sherwood, 1980).

Coccomyces tumidus (Fr.) De Not., G. bot. ital. 2(2): 39. 1847. Figs. 3, 4.

Figura 3:

Coccomyces tumidus (Fr.) De Not.: A. apotecios en fresco en hoja de Quercus L.; B. apotecios en distintas etapas de desarrollo; C. apotecios; D, E. himenio expuesto. Escala: A=5 mm; B=4 mm; C=2 mm; D=4 mm; E=5 mm.

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Figura 4:

Coccomyces tumidus (Fr.) De Not.: A. corte transversal del apotecio; B. endostroma; C. células de la pared; D. células de la pared; E. asca; F. ascas y paráfisis; G. paráfisis; H, I. ascosporas. Escala: A=500 (m, B=100 (m, C=10 (m, D=20 (m, E=25 (m, F=40 (m, G=20 (m, H=6 (m, I=8 (m.

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Apotecio 2000-2500 µm de diámetro, 600-700 µm de alto, circulares, creciendo superficialmente en zona axial y abaxial de las hojas, cuando jóvenes con 5-8 triángulos cubriendo el himenio, después abren mostrando la superficie himenial, color amarillo pálido cuando fresco y marrón oscuro cuando seco, quedando el margen dentado a lacerado, color negro, errumpentes y se desprenden cuando viejos, línea negra de perímetro ausente; el estroma que lo cubre está formado por cinco hendiduras, esteliforme; endostroma 15-20 µm de grosor, formado por células pseudoparenquimatosas irregulares, 10-20 µm de diámetro, color negro en KOH al 5%; excípulo medular 50 µm de grosor, textura globosa, formado por células pseudoparenquimatosas, color marrón claro en KOH al 5%, 5-8 µm de diámetro; subhimenio 25-50 µm de grosor, ensanchándose hacia el centro, angular, con células de forma poliédrica a irregular, hasta 5 µm de diámetro, hialinas en KOH al 5%; himenio 260-270 µm de grosor, flabeliforme, con apariencia hialina; paráfisis 200-220 µm de largo y hasta 1 µm de grosor, circinadas, con el ápice curvado, filiformes, hialinas en KOH al 5%; ascas 180-195 × 5-6 µm, adelgazadas hacia la base, claviformes, estipitadas, octosporadas, hialinas en KOH al 5%; ascosporas 30-40 × 4-5 µm, ensanchadas hacia la base, filiformes a claviformes, lisas, de pared delgada, hialinas en KOH al 5%, no presentan capa de mucilago.

Hábitat: esta especie crece sobre hojas en descomposición de Quercus ilex; se ha citado comúnmente en hojas de Quercus y Fagus, pero se registra también sobre hojas de Acer L., Amelanchier Medik., Betula, Gaultheria y Populus L. (Sherwood, 1980; Farr et al., 1989).

Distribución: Coccomyces tumidus es común en Europa y Norteamérica (Sherwood, 1980; Farr et al., 1989). En este trabajo se cita por primera vez para México.

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Acaxochitlán, límites de Acaxochitlán y Naupan, sobre la desviación a Huauchinango, 2440 m, 20°09'30"N, 98°12'08''O, bosque de niebla con Pinus y Quercus, 25.IX.2016, T. Raymundo 6288 (ENCB); 6289 (ENCB); 6296 (ENCB); loc. cit., R. Valenzuela 16908 (ENCB). Puebla, municipio Naupan, límites de Acaxochitlán y Naupan sobre la desviación a Huauchinango, 2520 m, 20°14'12"N, 98°09'39.9''O, 26.IX.2016, T. Raymundo 6257 (ENCB).

Notas taxonómicas: esta especie se caracteriza por los apotecios superficiales, errumpentes con himenio expuesto de color pálido amarillento a crema en condiciones de humedad, ascas y ascosporas claviformes. Se distingue fácilmente de C. coronatus y C. dentatus por tener las esporas más pequeñas, los apotecios sobresalen de la epidermis de la hoja, y de las demás especies del género por presentar un crecimiento errumpente atípico y visible.

Discusión

Coccomyces coronatus y C. tumidus pueden confundirse por su parecido en especímenes deshidratados; sin embargo, C. coronatus se diferencia por la presencia de ascomas inmersos, cuadrangulares a poligonales, mientras que C. tumidus presenta ascomas superficiales más grandes y con un margen lacerado. A nivel microscópico las paráfisis tienen el ápice capitado y con pigmentos naranjas en C. coronatus vs. filiformes, circinadas y hialinas en C. tumidus. Las especies de Coccomyces están íntimamente relacionados con su hospedero; en este estudio se citan dos creciendo sobre hojas de Fagaceae. Posiblemente es una asociación no obstructiva, asintomática y transitoria, definida por su localización, ya que los hongos pueden habitar espacios intracelulares e intercelulares en segmentos de la hoja y cuando éstas caen al suelo, el hongo se vuelve saprótrofo y es cuando produce los apotecios que emergen de la hoja para reproducirse y entrar al hospedero nuevamente como endófito (Porras-Alfaro y Bayman, 2011). Esta asociación se considera importante por el alto grado de especificidad de estos hongos con los árboles. El género cuenta ahora con cuatro especies conocidas para México.

Contribución de autores

TR y RV concibieron y diseñaron el estudio, realizaron las determinaciones de las especies y contribuyeron a la adquisición de datos importantes para el trabajo. Las fotos de las láminas fueron tomadas por ambos. TR escribió el manuscrito con la ayuda de RV. Los dos autores contribuyeron a la discusión, revisión y aprobación del manuscrito final.

Agradecimientos

A las autoridades de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas (ENCB) del Instituto Politécnico Nacional (IPN), por las facilidades otorgadas para realizar el presente estudio. RV agradece a la Comisión de Operación y Fomento de las Actividades Académicas del IPN y a la Secretaria de Posgrado e Investigación del IPN el apoyo recibido por las becas de exclusividad (SIBE y EDI) para realizar sus investigaciones. Se agradece también al comisariado del ejido La Mojonera del municipio Zacualtipán de Ángeles, Hidalgo, por el permiso para recolectar los especímenes en el bosque El Hayal.

Literatura citada

1

Darker, G. D. 1966. A revision of the genera of the Hypodermataceae. Canadian Journal of Botany 45(8): 1399-1444. DOI: https://doi.org/10.1139/b67-145

2

Farr, D. F., G. F. Billis, G. P. Chamuris y A. Y. Rossman. 1989. Fungi on plants and plant products in The United States (Contributions from the U.S. National Fungus Collections, No. 5). American Phytopathological Society. St. Paul, USA. 1509 pp.

3

Johnston, P. R. 1986. Rhytismataceae in New Zeland. 1. Some foliicolous species of Coccomyces de Notaris and Propolis (Fries) Corda. New Zealand Journal of Botany 24(1): 89-124. DOI: https://doi.org/10.1080/0028825X.1986.10409723

4

Johnston, P. R. 1993. Three species of Rhytismataceae from bromeliads. Sydowia 45(1): 21-33.

5

Kirk, P., P. F. Cannon, D. W. Minter y J. A. Stalpers. 2008. Ainsworth & Bisby’s Dictionary of the Fungi. 10th ed. CAB International. Wallingford, UK. 771 pp.

6

Moreno-Rico, O., J. Z. Groenewald y P. W. Crous. 2014. Foliicolous fungi from Arctostaphylos pungens in Mexico. IMA Fungus 5(1): 7-15. DOI: https://doi.org/10.5598/imafungus.2014.05.01.02

7

Porras-Alfaro, A. y P. Bayman . 2011. Hidden Fungi, Emergent Properties: Endophytes and Microbiomes. Annual Review of Phytopathology 49: 291-315. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev-phyto-080508-081831

8

Sherwood, M. A. 1980. Taxonomic studies in Phacidiales: The genus Coccomyces (Rhytismataceae). Occasional Papers of the Farlow Herbarium of Cryptogamic Botany 15: 1-120.

9

Ulloa, M. y R. T. Hanlin . 2006. Nuevo Diccionario Ilustrado de Micología. American Phytopathological Society. St. Paul, USA. 672 pp.

Citar como:

1 Valenzuela, R. y T. Raymundo. 2018(2019). Nuevos registros de Coccomyces (Rhytismatales, Ascomycota) para México. Acta Botanica Mexicana 126: e1432. DOI: 10.21829/abm126.2019.1432

Financiamiento

2 Financial disclosure Este estudio fue apoyado por el Instituto Politécnico Nacional a través de la Secretaría de Investigación y Posgrado en los proyectos SIP: 20180243, 20180244, 20195221, 20195222. El Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología otorgó apoyo financiero mediante el proyecto “Hongos mexicanos: filogenia y biogeografía aplicadas a la valoración y conservación de especies mexicanas endémicas, con énfasis en aquellas distribuidas en bosques templados húmedos de montaña” clave 2015-01-207 de la convocatoria Desarrollo Científico para atender Problemas Nacionales 2015.



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