Relaciones entre poblaciones de Teocintle (Zea spp.) de México, Guatemala y Nicaragua

RELACIONES ENTRE POBLACIONES DE TEOCINTLE (Zea spp.) DE MÉXICO, GUATEMALA Y NICARAGUA

Guadalupe Torres Peña1, Lino De la Cruz Larios1,3, José de Jesús Sánchez González1, José Ariel Ruiz Corral2, José Juvencio Castañeda Nava1, Fernando Santacruz-Ruvalcaba1, Roberto Miranda Medrano1

1Universidad de Guadalajara, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, km 15.5 carretera Guadalajara-Nogales, 45110 Las Agujas, Zapopan, Jalisco, México.

2Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias, Parque Los Colomos s/n, Colonia Providencia, 44660 Guadalajara, Jalisco, México.

3Autor para la correspondencia: linocucba@hotmail.com

RESUMEN

Se caracterizaron detalladamente poblaciones representativas de todas las razas, especies y subespecies conocidas de teocintle a fin de entender mejor sus relaciones y contribuir a resolver la taxonomía del género Zea. Se sembraron 95 accesiones en condiciones de invernadero en el Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias (CUCBA) en el verano del 2011. Con base en las plantas obtenidas de esta manera, así como de su procedencia, se evaluaron 18 caracteres morfológicos y fisiológicos y 21 variables climatológicas con análisis de agrupamiento y de componentes principales (ACP). El uso combinado de los datos obtenidos y los análisis multivariados permitieron describir la gran complejidad de las relaciones entre poblaciones de diferentes especies de teocintle y de diversas zonas geográficas de México y América Central. Además de avanzar en aspectos taxonómicos, fue posible identificar con claridad las variables de mayor importancia, con base en la longitud de los vectores característicos derivados del análisis de componentes principales. La raza Balsas mostró la mayor diversidad morfológica y de adaptación. Dentro de la subespecie mexicana, hay una clara separación de las razas Chalco, Nobogame y Durango. Con base en los resultados, los límites de especies, subespecies y razas de teocintle encontrados son los siguientes: Zea nicaraguensis debe considerarse una subespecie de Zea luxurians, mientras que Zea luxurians de Oaxaca y Zea diploperennis de Huajicori, Nayarit son taxa diferentes del resto. Asimismo, Durango se considera una raza independiente de Mesa Central, mientras que la subespecie parviglumis corresponde a al menos dos razas, poblaciones adaptadas a altitudes inferiores a 1000 m y aquellas distribuidas entre 1000 y 1800 m s.n.m.

Palabras clave: diversidad morfológica, taxonomía numérica, teocintle, Zea.

ABSTRACT

Teosinte populations representing all known races, species and subspecies were characterized in order to better understand their relationships and contribute to resolve the taxonomy of the genus Zea. Ninety-five teosinte accessions were grown during the summer of 2011 under greenhouse conditions at the Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias (CUCBA). Eighteen morphological and physiological characters as well as 21 climatic descriptors were evaluated using Cluster Analysis and Principal Component Analysis (PCA). The combined data sets of morphological, physiological and climatic variables and the multivariate analysis helped to describe the complexity of the relationships between populations of different teosinte species and different geographical regions of Mexico and Central America. In addition to advancing the taxonomy of teosinte, the most important morphological and climatic variables defining the relationships were identified, based on the length of eigenvectors derived from PCA. The Balsas race of teosinte had the most variable morphology and adaptation. Within subsp. mexicana, the races Chalco, Nobogame and Durango are clearly differentiated. Results show that species, subspecies and race limits are as following: Zea nicaraguensis should be considered a subspecies of Zea luxurians, while Zea luxurians from Oaxaca and Zea diploperennis from Nayarit are two taxa different from the rest. Additionally, Durango is an independent race from the Mesa Central and subsp. parviglumis could be divided into two races, one including populations adapted to altitudes below 1000 m altitude, the others adapted to altitudes from 1000 to 1800 m above sea level.

Key words: morphological diversity, numerical taxonomy, Zea.

INTRODUCCIÓN

México está ubicado en tercer lugar en el contexto mundial en diversidad biológica con aproximadamente 30 000 especies de plantas. Una de las características más importantes de la flora de México es que 12% de los géneros y 50-60% de todas sus especies son endémicas (CONABIO, 2008), como es el caso de algunos representantes de teocintle (Zea spp.).

Los parientes silvestres más cercanos al maíz, conocidos colectivamente como teocintle, están representados por especies anuales y perennes diploides (2n = 20) y tetraploides (2n = 40). Se distribuyen naturalmente en áreas cálidas y semicálidas de México, Guatemala, Honduras y Nicaragua, en general en poblaciones aisladas de tamaños variables que ocupan desde menos de una hectárea hasta varios kilómetros cuadrados.

Los teocintles fueron descritos por primera vez en 1832 como Euchlaena mexicana Schrad. Durante el siglo XX se descubrieron las plantas perennes diploides y tetraploides y se encontraron nuevas variantes anuales.

Wilkes (1967) describió seis razas de teocintle de México y Guatemala basado en información etnobotánica, geográfica, citológica y aspectos morfológicos de las plantas. El término raza fue propuesto por Anderson y Cutler (1942) con la finalidad de clasificar la gran diversidad en el maíz. Esta categoría fue incorporada en los sistemas actuales de clasificación para las especies silvestres del género Zea, propuestos por Iltis y Doebley (1980) y Doebley (1983a, 1983b, 1990). Los trabajos de Iltis y Doebley (1980) y Doebley (1983a, 1983b) se basaron en caracteres morfológicos y ecológicos, mientras que el de Doebley (1990) consideró marcadores moleculares. Iltis y Benz (2000) estimaron que existían suficientes diferencias entre el teocintle de la planicie costera de Nicaragua y Zea luxurians del sureste de Guatemala para considerarlas especies distintas.

Con base en los trabajos anteriores, el género Zea contiene ocho taxa en dos secciones y cinco especies. La sección Luxuriantes, propuesta por Doebley e Iltis (1980), incluye las especies perennes Zea diploperennis Iltis, Doebley & Guzmán y Zea perennis (Hitchc.) Reeves & Mangelsd., y las anuales Zea luxurians (Durieu y Asch.) Bird, así como Zea nicaraguensis Iltis & Benz. La sección Zea incluye a Zea mays L. dividida en las subespecies Zea mays subsp. mexicana (Schrad.) Iltis (razas Chalco, Mesa Central y Nobogame) –algunos autores reconocen la raza Durango, mientras que otros la consideran parte de la raza Mesa Central–, Zea mays subsp. parviglumis Iltis & Doebley (raza Balsas), Zea mays subsp. huehuetenangensis (Iltis & Doebley) Doebley (raza Huehuetenango) y Zea mays subsp. mays para maíz cultivado. Recientemente se describieron tres nuevos taxones de México dentro de la sección Luxuriantes (Sánchez et al., 2011).

En el estudio citado se consideró que las tres nuevas poblaciones constituyen combinaciones inusuales de caracteres morfológicos y fisiológicos para distinguirlos claramente de las especies descritas para el género Zea, aunque se indicó que sus relaciones son aún inciertas. Adicionalmente, existen varias poblaciones con características morfológicas y moleculares intermedias entre Zea mays subsp. parviglumis y Zea mays subsp. mexicana (Sánchez et al., 2011), además de controversias relativas a las relaciones de Zea mays subsp. huehuetenangensis y de Zea nicaraguensis con los demás teocintles.

El objetivo del presente trabajo es aclarar estas dudas, así como caracterizar morfológica y fisiológicamente poblaciones representativas de todos los taxa conocidos de teocintle a fin de entender mejor sus interrelaciones y contribuir a resolver la taxonomía del género Zea.

MATERIALES Y MÉTODOS

Material vegetal sembrado y sitio de estudio

El material genético considerado en este estudio incluyó cada una de las especies y razas conocidas de teocintle. En total se sembraron 95 accesiones en condiciones de invernadero en el Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias (CUCBA) de la Universidad de Guadalajara, localizado en Nextipac, Jalisco, México en las coordenadas 20°45' latitud N y 103°31' longitud O y a una elevación de 1650 m.

La mayor parte de la semilla de las poblaciones de teocintle fue colectada entre los años 2002 y 2010 y depositadas en el Banco de Germoplasma de la Universidad de Guadalajara y en el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales y Agropecuarias (INIFAP). Algunas muestras fueron obtenidas del Centro Internacional de Mejoramiento de Maíz y Trigo. La distribución geográfica de las accesiones utilizadas y los datos de cada sitio se presentan en la Figura 1.

Figura 1. Distribución geográfica de las accesiones utilizadas en este estudio (los círculos grises representan la distribución conocida del teocintle y los triángulos negros las accesiones utilizadas).

Descripción ecológica

El sistema de información ambiental (SIA) del INIFAP fue utilizado para caracterizar las condiciones climáticas de los sitios de colecta mediante el uso de IDRISI Selva (Eastman, 2012). Tal información del SIA se basa en valores numéricos calculados a partir de series de datos de los años 1961 al 2010.

Con base en las coordenadas geográficas de cada sitio de colecta se obtuvo información puntual por accesión, relacionada con las siguientes variables: Altitud en m s.n.m. (ALT); Número de días con temperatura mayor de 35 oC; Temperatura máxima promedio anual (TXO); Temperatura máxima mayo-octubre; Temperatura mínima promedio anual; Temperatura mínima mayo-octubre; Temperatura promedio anual; Temperatura promedio mayo-octubre; Oscilación térmica mayo-octubre (OTO); Temperatura diurna media anual; Temperatura diurna mayo-octubre; Temperatura nocturna media anual; Temperatura nocturna; Precipitación acumulada anual (PMA); Precipitación mes más húmedo; Fotoperiodo promedio mayo-octubre (FMO); Fotoperiodo promedio Noviembre-Abril; Fotoperiodo mínimo en el año; Precipitación pluvial mayo-octubre; Índice de humedad promedio anual (IHA); y Índice de humedad mayo-octubre. Los índices de humedad se definen como la relación entre precipitación anual y evapotranspiración potencial. Para cada taxon se determinaron intervalos climáticos, los cuales fueron establecidos con base en los valores máximos y mínimos para cada variable.

Descriptores morfológicos y fisiológicos

De cada población de teocintle se establecieron cuatro individuos en condiciones de invernadero. Los surcos estuvieron separados 80 cm y las plantas se espaciaron 50 cm. La siembra se llevó a cabo el 15 de junio de 2011. Se aplicaron riegos semanales hasta la madurez y se fertilizó con un tratamiento equivalente a 120 kg de nitrógeno, 80 kg de fósforo y 80 kg de potasio por ha. No se aplicaron insecticidas ni herbicidas.

Para cada una de las cuatro plantas de cada población de teocintle, se midieron 18 caracteres morfológicos y fisiológicos de acuerdo con las descripciones de Doebley (1983a) y Sánchez et al. (1998). Los caracteres registrados corresponden a los que han mostrado mayor repetibilidad y menor sesgo debido a efectos ambientales e interacción genotipo ambiente (Sánchez et al.,1998) y fueron los siguientes:

1) Caracteres vegetativos de planta: Altura de planta (APL) medida en cm, Número de hijos (HIJ); Número de hojas por planta (HOJ); Longitud de hoja (LHO) medida en cm; Días a floración masculina (DFM) obtenida como el número de días de la siembra a la liberación de polen; Días a floración femenina (DFF) registrada como el número de días de la siembra a la aparición de los estigmas; y Área foliar (AFO), calculada con base en los valores del número de hojas, largo y ancho de hoja y expresada en cm2;

2) Caracteres de espiga: Número de ramas de la espiga (RES); Longitud de la rama central espiga (LCE) reportado en cm; Longitud de la parte ramificada (LPR) en cm; y Longitud del pedúnculo de la espiga (PED) medidos en cm;

3) Caracteres de espiguilla: Ancho de espiguilla (ASP) registrado en mm; y Longitud de espiguilla (LSP) medida en mm;

4) Caracteres de grano: Número de granos por mazorca (GRA); y Peso de 100 granos (P100S) medido en g;

5) Caracteres de estigma: Longitud de estigma (LST) expresada en cm; Ancho de estigma (AST) reportado en mm; y Número de tricomas (TRI).

Para la medición de caracteres de espiguilla y estigma se utilizó un estereomicroscopio binocular Zeiss Stemi 2000c, equipado con cámara Axio Cam Cc1 y el software Axiovision 4.8.

Análisis estadísticos

Se llevaron a cabo análisis de agrupamiento y de componentes principales para los datos morfológicos, para las variables climatológicas y para el total de variables; se realizó una estandarización a media cero y varianza 1; se calcularon distancias euclidianas; y se hizo el análisis de agrupamiento utilizando el método de incremento en la suma de cuadrados.

Para estimar el número óptimo de grupos se usó la validación propuesta por Wishart (2006) contenida en el programa Clustan Graphics V8, utilizando 10 000 repeticiones. El método compara el agrupamiento obtenido a partir de la información original con los de aquel generado por permutación aleatoria de los datos.

El análisis de componentes principales se realizó con toda la información disponible usando el Sistema de Análisis Estadístico (SAS Institute Inc., 2004). Los resultados se presentan en una gráfica Biplot que visualiza tanto las relaciones entre accesiones como entre las variables. La correlación entre las matrices de similitud de caracteres morfológicos y fisiológicos con los datos climatológicos se evaluó con base en la prueba de Mantel, la cual calcula la significancia estadística y se efectúa por aleatorización en los elementos de una de las matrices, obteniendo un valor de Z (Manly, 1997). La prueba de permutaciones se llevó a cabo con base en el módulo MXCOMP de NTSYS versión 2.21 (Rohlf, 2009). Las relaciones entre los caracteres morfológicos y fisiológicos con los climatológicos se investigaron usando análisis de correlación canónica (Anónimo, 2004).

RESULTADOS

En el Apéndice se presenta la información sobre la localización geográfica de las accesiones usadas, su clasificación en razas y especies y las claves usadas en los dendrogramas de las figuras 2, 3 y 4. En dicho cuadro se observa que el teocintle estudiado proviene de 14 estados tanto de México como de Guatemala y Nicaragua. La raza Chalco se encuentra en las áreas de mayor altitud (2200 a 2670 m) mientras que la elevación menor corresponde a Zea nicaraguensis con 15 m s.n.m. La raza Balsas es un grupo cuyas poblaciones se registran a altitudes entre 635 y 1272 m; mientras que la raza Mesa Central tiene un rango de 1550 a 2186 m s.n.m. Los teocintles de la sección Luxuriantes poseen una amplia área de distribución, desde Nicaragua a una latitud cercana a 13º N hasta Nayarit a casi 23º N y altitudes de 15 a 2250 m.

En el Cuadro 1 se muestran las medias así como los valores máximos, mínimos, desviación estándar y el coeficiente de variación para 18 caracteres morfológicos y 21 variables climatológicas. Con base en los rangos observados, es muy notoria la gran variación existente en el teocintle; la mayor se presenta en los aspectos morfológicos, especialmente en el número de ramas de la espiga, de 1 a 154, con Coeficiente de Variación (CV) de 80%. El número de hijos tiene un intervalo de cero a 25 (CV = 73.6), mientras que el de los días a floración masculina es de 45 a 302 (CV = 44). Se observó una variación similar para la cantidad de tricomas y la longitud de la parte ramificada de la espiga. Los menores valores fueron los de espiguilla, granos por mazorca y ancho de estigma con coeficientes de variación inferiores a 20%. Las variables ecológicas mostraron coeficientes de variación menores; sin embargo, se observa una mayor amplitud para dichos valores. El número de días con temperaturas mayores de 35 oC fue de cero a 69 (CV = 104), la precipitación anual acumulada varió de 467 a 3439 mm (CV = 41), y la altitud del sitio de colecta, asociada con las temperaturas, registró un intervalo de 15 a 2670 m s.n.m. (CV = 41). Las variables relacionadas con el fotoperiodo fueron los que mostraron desviaciones estándar y CV inferiores a uno.

Cuadro 1. Medias, valores máximo y mínimo, desviaciones estándar y coeficientes de variación de variables morfológicas y climatológicas del teocintle.

Variable

Media

Valor mínimo

Valor máximo

Desviación estándar

Coeficiente de variación

Peso de 100 granos (P100S)

7.7

3.3

15.6

2.9

37.9

Días a floración masculina (DFM)

94.3

44.8

302.0

41.1

43.6

Días a floración femenina (DFF)

92.0

43.8

306.0

42.0

45.6

Número de hijos (HIJ)

8.8

0.0

25.5

6.5

73.6

Número de hojas (HOJ)

14.2

4.8

22.0

3.7

26.4

Longitud de hoja (LHO)

78.6

21.6

143.6

20.5

26.1

Altura de planta (APL)

305.0

69.8

454.5

91.9

30.1

Número de ramas de la espiga (RES)

46.1

1.0

154.0

36.7

79.6

Long. de la parte ramificada (LPR)

12.0

1.1

23.0

5.5

46.1

Long. de la rama central esp. (LCE)

11.9

6.6

19.9

2.8

23.8

Long. del pedúnculo de la esp. (PED)

20.7

7.0

38.0

6.6

31.8

Núm. de granos por mazorca (GRA)

8.6

5.3

13.7

1.7

19.8

Área foliar (AFO)

350.5

18.0

649.6

120.6

34.4

Longitud de estigma (LST)

11.6

4.8

24.2

3.6

30.8

Ancho de estigma (AST)

0.4

0.3

0.7

0.1

19.5

Número de tricomas (TRI)

22.5

7.0

92.2

12.4

55.2

Ancho de espiguilla (ASP)

2.0

1.4

2.8

0.3

16.9

Longitud de espiguilla (LSP)

7.5

5.1

12.3

1.5

19.2

Altitud en msnm (ALT)

1521.5

15.0

2670.0

625.3

41.1

Número de días con temp. > 35 oC

15.0

0.0

69.0

15.6

103.8

Temp. máxima promedio anual (TXO)

26.9

21.6

33.9

2.7

10.1

Temp. Máxima mayo-octubre

27.4

21.7

33.8

2.8

10.3

Temp. mínima promedio anual

12.1

6.3

23.9

3.7

30.9

Temp. Mínima mayo-octubre

14.2

8.2

24.2

3.5

24.4

Temperatura promedio anual

19.5

13.9

28.9

3.2

16.4

Temp. promedio mayo-octubre

20.8

14.9

29.0

3.1

14.9

Oscilación térmica mayo-octubre (OTO)

13.3

9.6

16.7

1.2

9.2

Temperatura diurna media anual

23.4

18.0

31.5

2.9

12.5

Temperatura diurna mayo-octubre

24.1

18.4

31.4

3.0

12.3

Temperatura nocturna media anual

15.6

9.9

26.3

3.5

22.3

Temperatura nocturna

17.5

11.5

26.6

3.3

18.7

Precipitación acumulada anual (PMA)

1051.3

466.7

3438.7

433.3

41.2

Precipitación mes más húmedo

236.2

113.4

727.1

93.3

39.5

Fotoperiodo prom. mayo-octubre (FMO)

12.6

12.4

12.8

0.1

0.5

Fotoperiodo prom. Noviembre-Abril

11.5

11.2

11.6

0.1

0.6

Fotoperiodo mínimo en el año

10.9

10.4

11.3

0.1

1.3

Precipitación pluvial mayo-octubre

972.7

424.8

3048.2

392.5

40.4

Índice de humedad prom. anual (IHA)

0.6

0.3

1.9

0.2

36.9

Índice de humedad mayo-octubre

1.1

0.5

3.2

0.4

37.0

Análisis de agrupamiento

Los resultados de los análisis de agrupamiento de las 95 colecciones de teocintle se presentan en forma de dendrogramas para 18 caracteres morfológicos, 21 variables climatológicas y para todas en conjunto. En la Figura 2 el agrupamiento con aspectos morfológicos identificó siete sectores con base en el método de validación de Clustan Graphics; éstos se pueden organizar en tres grandes secciones. La sección 1, de la parte superior del dendrograma, está constituida por todas las poblaciones de la sección Luxuriantes (excepto Zea diploperennis de Nayarit). El primer subgrupo 1A corresponde a Zea luxurians de Oaxaca, el subgrupo 1B incluye a Zea nicaraguensis, Zea luxurians de Guatemala, Zea perennis (Jalisco y Michoacán) y Zea diploperennis de Jalisco. La sección 2 está compuesta casi exclusivamente por Zea mays subsp. mexicana y Zea diploperennis de Nayarit; el subgrupo 2A incluye la mayor parte de la raza Mesa Central; el 2B involucra casi exclusivamente a la raza Chalco; el 2C a Durango y Nobogame, mientras que el 2D incluye al teocintle perenne diploide de Nayarit. Por su parte, la sección 3 incluye prácticamente todas las muestras de Zea mays subsp. parviglumis y las de Zea mays subsp. huehuetenangensis. Cabe señalar que algunas colectas de las razas Balsas tienden a ser similares a la subsp. mexicana, como son los casos de Ixcateopan, Guerrero y otras del área occidente de Jalisco (Carboneras, Gauchinango y Quexpan).

Fig. 2. Análisis de agrupamiento de 95 poblaciones de teocintle con base en 18 caracteres morfológicos (Claves para las accesiones indicadas en el Cuadro 1).

En la Figura 3 el análisis de agrupamiento de acuerdo con las 21 variables climatológicas identificó ocho conjuntos; éstos se pueden organizar en dos grandes secciones. La sección 1, que se encuentra en la parte superior del dendrograma, está compuesta por Zea luxurians de Arroyo Tambor en Oaxaca (1A); el subgrupo 1B está conformado por Zea nicaraguensis, dos poblaciones del sur del estado de Guerrero (Tecoanapa y Tierra Colorada) y dos del área de Villa Purificación, Jalisco; por su parte, el grupo 1C consiste de accesiones de la raza Balsas colectadas en el sur del estado de México, este de Michoacán, Oaxaca y región este-centro del estado de Guerrero.

Fig. 3. Análisis de agrupamiento de 95 poblaciones de teocintle con base en 21 variables climatológicas (Claves para las accesiones indicadas en el Cuadro 1).

La sección 2 incluye cuatro divisiones: en el subgrupo 2A están los teocintles perennes de Jalisco, una colecta de la raza Huehuetenango (Jacaltenango), prácticamente toda la raza Mesa Central y poblaciones clasificadas inicialmente como Balsas y provenientes de zonas de altitudes de 1700 a 1850 m (Malinalco, Estado de México; Ixcateopan, Guerrero; y Amatlán, Morelos). El subgrupo 2B está muy bien definido e incluye todas las muestras de la raza Chalco y dos de la Mesa Central. El 2C involucra el teocintle perenne tetraploide de Ziracuaretiro, Michoacán, poblaciones de la raza Balsas de altitudes cercanas a 1200 m y dos de Mesa Central. Finalmente, el 2D está constituido por las variantes precoces de la zona norte de México: raza Nobogame de Chihuahua, raza Durango y Zea diploperennis de Huajicori, Nayarit.

En la Figura 4 se presenta el dendrograma correspondiente al análisis en función de caracteres morfológicos y variables climáticas, el cual identificó ocho grupos que pueden, a su vez, reunirse en dos grandes secciones.

Fig. 4. Análisis de agrupamiento de 95 poblaciones de teocintle con base en 39 variables morfológicas y climatológicas (Claves para las accesiones indicadas en el Apéndice).

La sección 1 incluye todas las poblaciones de Zea mays subsp. parviglumis, Zea mays subsp. huehuetenangensis, Zea nicaraguensis y Zea luxurians. Zea luxurians de Oaxaca (1A), Zea nicaraguensis y Zea luxurians de Guatemala (1B) son las especies más diferenciadas de esta sección. El subgrupo 1C está formado por poblaciones de las razas Huehuetenango, Balsas y Mesa Central, distribuidas en áreas de altitudes intermedias, mientras que el 1D está constituido por las razas Huehuetenango y Balsas de elevaciones bajas. La sección 2 incluye todos los teocintles perennes y casi la totalidad de Zea mays subsp. mexicana. El subgrupo 2A involucra los teocintles tetraploides y Zea diploperennis de la Sierra de Manantlán, Jalisco; el subgrupo 2B está integrado por las poblaciones precoces de las razas Nobogame de Chihuahua, Durango y Zea diploperennis de Huajicori, Nayarit. El subgrupo 2C consiste casi exclusivamente de la raza Mesa Central, mientras que el 2D está integrado por componentes de la raza Chalco.

Con la finalidad de determinar la correlación entre las matrices de similitud para los caracteres morfológicos y fisiológicos y las variables climáticas, se calculó el valor del estadístico normalizado Z de acuerdo con la prueba de Mantel, el cual fue 0.6109. La probabilidad (Z de la prueba de aleatorización ≥ Z observado) = 0.0001; es decir, existe un buen nivel de concordancia entre los valores de similitudes calculados con las dos bases de datos.

Por su parte, los primeros cinco coeficientes de correlación canónica entre caracteres morfológicos y climatológicos fueron significativos (P <0.001), explicando 92% de la variación total en la morfología y climatología con 50, 24 y 9% para los tres primeros componentes, respectivamente. Las magnitudes de los cinco coeficientes de correlación canónica de mayor importancia para explicar la expresión multivariada de planta en las dos primeras dimensiones son las de las temperaturas. Los caracteres mayormente influenciados por las variables climáticas son días a floración masculina y femenina (DFM = 0.91, DFF = 0.91) y altura de planta = 0.8; en menor proporción se encuentran número de hojas = -0.76, longitud de la hoja (LHO) = 0.58, longitud de espiguilla (LSP) = 0.68 y ancho de espiguilla (ASP) = 0.59 y peso de 100 semillas (P100S) = 0.55.

Componentes principales

Las relaciones entre las 95 poblaciones de teocintle se resumen con base en el análisis de componentes principales. La primera dimensión contribuye a explicar 50.2%, la segunda 15% y la tercera 12% de la variación total, respectivamente.

El Componente 1 (CP1) involucra en mayor grado días a floración masculina y femenina, número de hijos y el de hojas por planta así como altitud del sitio de colecta y todas las variables asociadas a la temperatura. El Componente 2 está explicado mayormente por ramas de la espiga, longitud de la parte ramificada, tamaño de espiguilla, altura de planta y área foliar así como lo relacionado con precipitación pluvial, índices de humedad y fotoperiodo.

Es importante mencionar que el análisis de componentes principales detectó grupos de variables altamente correlacionadas. Por lo tanto los resultados que se presentan en la Figura 5 incluirán únicamente aspectos representativos de la variación estudiada. La gráfica Biplot de la Figura 5 ilustra las relaciones entre las diferentes poblaciones y, al mismo tiempo, las características que definen los grupos. Como complemento a la Figura 5, en el Cuadro 2 se presentan los promedios por raza para todos los caracteres estudiados.

Fig. 5. Gráfica Biplot de 95 poblaciones de teocintle y vectores de variables morfológicas y climáticas. CP: Componente principal (Zea mays subsp. parviglumis,Zea mays subsp. huehuetenangensis, Zea mays subsp. mexicana raza Durango,Zea mays subsp. mexicana raza Nobogame,Zea mays subsp. mexicana raza Chalco,Zea mays subsp. mexicana raza Mesa Central, Zea nicaraguensis, Zea luxurians-Guatemala, Zea luxurians-Oaxaca, Zea diploperennis-Jalisco, Zea diploperennis-Nayarit, Zea perennis-Jalisco, Zea perennis-Michoacán).

Cuadro 2. Promedios de los caracteres morfológicos y fisiológicos y de las variables climatológicas por raza y especie. BA = Balsas, CH = Chalco, DUR = Durango, MC = Mesa Central, NOB = Nobogame, HUE = Huehuetenango, ZLG = Zea luxurians de Guatemala, NIC = Zea nicaraguensis, ZLO = Zea luxurians de Oaxaca, ZP = Zea perennis, ZDN = Zea diploperennis de Nayarit, ZDJ = Zea diploperennis de Jalisco.

Variable

BA

CH

DUR

MC

NOB

HUE

ZLG

NIC

ZLO

ZP

ZDN

ZDJ

Núm. accesiones

38

16

3

17

2

3

4

1

2

4

3

2

Peso de 100 granos (P100S)

5.78

11.54

4.23

7.98

5.2

5.13

9.2

7.6

15.3

8.88

9.53

7.75

Días a floración masculina (DFM)

105

65

51

66

47

137

126

162

302

112

65

118

Días a floración femenina (DFF)

104

62

50

63

44

139

116

173

306

105

60

111

Número de hijos (HIJ)

12

2

2

3

1

14

9

11

21

17

14

18

Número de hojas (HOJ)

17

12

7

12

5

20

17

16

17

15

8

14

Longitud de hoja (LHO)

90

71

44

68

28

120

93

85

118

63

44

61

Altura de planta (APL)

416

380

117

304

44

513

421

332

416

159

118

216

Número de ramas de la espiga (RES)

381

246

147

263

88

391

348

229

136

326

158

304

Long. de la parte ramificada (LPR)

84

26

7

26

1

50

22

17

17

6

2

8

Long. de la rama central esp. (LCE)

16.9

11.3

4.8

11.0

2.0

12.4

7.2

5.7

6.1

3.2

1.5

4.5

Long. del pedúnculo de la esp. (PED)

10.4

12.4

12.8

14.6

10.3

10.7

11.6

14.0

15.1

11.5

14.0

8.5

Núm. de granos por mazorca (GRA)

17.3

24.7

26.7

25.4

17.9

12.8

14.0

10.5

12.8

21.1

33.4

24.3

Área foliar (AFO)

8.4

10.3

8.9

9.5

8.6

7.8

6.5

6.7

6.0

6.6

7.4

6.4

Longitud de estigma (LST)

11.6

14.6

8.5

12.4

9.2

10.3

11.7

10.0

7.8

7.2

8.2

6.0

Ancho de estigma (AST)

0.36

0.46

0.37

0.39

0.44

0.37

0.47

0.64

0.53

0.45

0.48

0.47

Número de tricomas (TRI)

19

20

26

16

17

25

34

46

35

32

44

66

Ancho de espiguilla (ASP)

1.7

2.4

2.1

2.1

1.9

1.8

2.5

2.5

1.6

2.2

2.6

2.2

Longitud de espiguilla (LSP)

6.2

8.0

8.3

8.2

7.7

6.6

8.8

8.0

9.2

9.0

12.2

8.6

Altitud en msnm (ALT)

1111

2395

1868

1860

1936

1183

948

15

82

1770

1398

2060

Número de días con temp. > 35°C

23

0

14

4

18

10

18

69

57

8

22

2

Temp. máxima promedio anual (TXO)

28.7

22.9

25.7

25.5

25.8

27.0

28.7

33.9

32.3

26.3

27.4

24.9

Temp. máxima mayo-octubre

29.2

23.1

28.1

26.1

28.9

26.8

28.4

33.8

33.2

26.7

29.3

25.0

Temp. mínima promedio anual

14.4

7.5

9.0

9.9

8.0

14.8

17.3

23.9

19.9

10.9

11.3

8.6

Temp. mínima mayo-octubre

16.4

9.4

12.6

12.2

12.3

15.7

17.9

24.2

21.6

13.0

14.5

10.8

Temperatura promedio anual

21.6

15.2

17.4

17.7

16.9

20.9

23.0

28.9

26.1

18.6

19.4

16.8

Temp. promedio mayo-octubre

22.8

16.3

20.3

19.2

20.6

21.3

23.1

29.0

27.4

19.8

21.9

17.9

Oscilación térmica mayo-octubre (OTO)

12.9

13.7

15.5

13.9

16.6

11.1

10.5

9.6

11.6

13.7

14.8

14.2

Temperatura diurna media anual

25.4

19.3

21.8

21.8

21.6

24.1

26.0

31.5

29.3

22.7

23.6

21.1

Temperatura diurna mayo-octubre

26.0

19.7

24.2

22.7

24.8

24.1

25.8

31.4

30.4

23.3

25.6

21.5

Temperatura nocturna media anual

17.8

11.1

13.0

13.6

12.2

17.7

20.0

26.3

22.8

14.5

15.1

12.5

Temperatura nocturna

19.5

12.8

16.5

15.7

16.5

18.4

20.5

26.6

24.5

16.4

18.2

14.3

Precipitación acumulada anual (PMA)

12.5

12.6

12.7

12.6

12.8

12.4

12.4

12.4

12.5

12.6

12.7

12.6

Precipitación mes más húmedo

11.5

11.5

11.3

11.4

11.2

11.6

11.6

11.6

11.5

11.4

11.3

11.4

Fotoperiodo prom. mayo-octubre (FMO)

10.9

10.9

10.6

10.9

10.4

11.1

11.2

11.3

11.0

10.9

10.7

10.9

Fotoperiodo prom. Noviembre-Abril

1111

801

482

817

1084

1113

1223

1728

3431

1144

1052

1405

Fotoperiodo mínimo en el año

1043

723

440

762

868

1009

1154

1625

3039

1076

953

1340

Precipitación pluvial mayo-octubre

250

165

114

199

273

220

251

380

723

264

272

335

Índice de humedad prom. Anual (IHA)

0.64

0.53

0.29

0.5

0.66

0.69

0.74

0.97

1.89

0.69

0.62

0.87

Índice de humedad mayo-octubre

1.14

0.9

0.47

0.88

0.89

1.23

1.37

1.82

3.14

1.24

1

1.62

La dimensión 1 permite separar las poblaciones de Zea mays subsp. mexicana (razas Chalco, Mesa Central, Durango y Nobogame) con valores negativos, de las de Zea mays subsp. parviglumis (raza Balsas), Zea luxurians y Zea nicaraguensis (valores positivos). El segundo componente separa los teocintles mexicanos anuales (excepto Nobogame) de los perennes, Zea luxurians de Oaxaca y Zea nicaraguensis. En la Figura 5 se observa una diferenciación entre Chalco y Mesa Central, mientras que Durango aparece en situación intermedia entre Nobogame y Mesa Central.

Por otra parte, el CP1 separa el teocintle tetraploide de Michoacán del de Jalisco, mientras que el Componente 2 permite diferenciar el perenne diploide de Nayarit del de Jalisco. Es notorio que Zea mays subsp. huehuetenangensis no se separa con suficiente claridad de Zea mays subsp. parviglumis, mientras que Zea luxurians de Guatemala es similar a algunas poblaciones de Zea mays subsp. parviglumis, provenientes del sur del estado de Guerrero y del área de Villa Purificación, Jalisco.

Las diferencias entre grupos de poblaciones pueden explicarse tanto por aspectos morfológicos como por características climatológicas del sitio de colecta. Por ejemplo la raza Chalco es precoz y se adapta a sitios de gran altitud en donde predominan las menores temperaturas (Cuadro 2). Zea luxurians de Oaxaca y Zea nicaraguensis son los teocintles más tardíos y se colectaron en las regiones cercanas al mar con altas temperaturas y alta humedad. De manera general se caracterizan por presentar los mayores valores del índice de humedad promedio, precipitación pluvial acumulada anual, número de días a floración femenina, temperatura promedio para el periodo mayo-octubre y menor número de granos.

Gran parte de las poblaciones de las razas Balsas y Huehuetenango se caracterizan por los mayores promedios de la longitud de la parte ramificada de la espiga, altura de planta, número total de ramas en la espiga, número de hojas por planta, temperaturas promedio anuales. La oscilación térmica y el fotoperiodo promedio son de los de menor valor. Por su parte, los teocintles perennes tienen las espiguillas más grandes, el mayor número de tricomas en los estigmas y menos ramas de la espiga. Los teocintles perennes diploides de Nayarit y Nobogame registran los fotoperiodos y oscilaciones térmicas más altos.

DISCUSIÓN

Los estudios taxonómicos recientes del género Zea han tenido dos etapas principales. En primer término se cuenta con los trabajos realizados por G.H. Wilkes, quien propuso la división del teocintle en razas basado en aspectos morfológicos y en gran medida en ecogeográficos (Wilkes, 1967). Posteriormente, en la década de los ochenta del siglo XX, H.H. Iltis y J.F. Doebley (Iltis y Doebley, 1980; Doebley e Iltis, 1980; Doebley, 1990) propusieron una división jerárquica de Zea con base en criterios ecológicos y especialmente basada en la morfología de la espiga masculina, considerando que esas estructuras no han sido sujetas a selección.

Desde entonces ha habido muy pocos trabajos para avanzar en el conocimiento de la variación del teocintle (Sánchez et al. 1998; Sánchez et al., 2011), sobre todo teniendo en cuenta que se han colectado nuevas variantes, especialmente en los últimos 15 años. Con el desarrollo de los sistemas de información geográfica, los de posicionamiento global y la depuración de los datos climatológicos mundiales ha sido posible combinar los aspectos ecogeográficos y morfológicos para lograr un mejor entendimiento de los procesos de adaptación a las condiciones ambientales y mayor aproximación en los procesos de clasificación.

En este trabajo se demuestra, tanto por los análisis de agrupamiento, correlación canónica y por la prueba de Mantel, la existencia de gran variación ecológica y geográfica, así como en la morfología y fisiología del teocintle. Su dispersión en Mesoamérica ha dado como resultado la evolución de razas y especies cuyas poblaciones se distribuyen en regiones geográficas cercanas, las cuales tienden a presentar características ecológicas similares. Desde el punto de vista climático destacan la gran influencia de la temperatura y fotoperiodo en definir la adaptación y la gran diferenciación morfológica existente en el teocintle. Al mismo tiempo, los mecanismos de aislamiento han dado como resultado una divergencia evolutiva entre las poblaciones más cercanas geográficamente. Todos los aspectos señalados anteriormente ayudan a explicar las diferencias entre las especies silvestres de Zea.

A pesar de algunas diferencias, los resultados de este estudio son congruentes con trabajos previos (Doebley e Iltis, 1980; Doebley et al., 1984; Sánchez et al., 1998; Sánchez et al., 2011). Además, se mostró que desde el punto de vista morfológico y climatológico, la raza Huehuetenango presenta relación muy cercana con Balsas. De la misma manera Zea nicaraguensis parece más una subunidad de Zea luxurians que una especie diferente como lo señalaron Iltis y Benz (2000).

Desde el punto de vista morfológico, la raza Balsas se ubica de manera compacta en un solo grupo, mientras que se divide en dos unidades cuando se consideran las variables climatológicas y los datos conjuntos. Efectivamente, esta raza ha sido encontrada en el intervalo más amplio de condiciones ambientales. Los datos apoyan la sugerencia de algunos autores que han propuesto dividir este grupo en al menos dos razas (Sánchez et al., 1998; Sánchez, 2011).

También se encontró que existen poblaciones intermedias entre las subespecies mexicana y parviglumis, las cuales han sido difíciles de clasificar, entre las que se encuentran las de Malinalco, Estado de México,Ixcateopan, Guerrero, Quexpan, Guachinango y Carboneras de Jalisco. Zea luxurians de Oaxaca tiene algunas características morfológicas que la relacionan con esa misma especie de Guatemala. Sin embargo, sus semillas son de mayor tamaño, presentan latencia muy profunda y además se desarrollan en un ambiente único respecto a humedad y temperatura, lo cual al parecer le ha permitido un alto grado de diferenciación (Sánchez et al., 2011).

Dentro de los perennes, el teocintle diploide de Huajicori, Nayarit, muestra diferencias muy marcadas en cuanto a morfología y fisiología de sus plantas, así como de las características climatológicas del sitio de recolección, con respecto al resto de especies perennes diploides y tetraploides. Estos atributos indican que debería considerarse como una especie distinta.

La gran diversidad morfológica y capacidad de adaptación a condiciones ecológicas especiales son relevantes, dado que representan un gran potencial para el descubrimiento de alelos nuevos, no presentes en el maíz moderno. Los resultados de este trabajo ayudarán a la revisión de la taxonomía del género Zea, a definir áreas potenciales de distribución, a diseñar programas de conservación y a orientar los esfuerzos de mejoramiento genético del maíz.

Por ejemplo Zea luxurians y Zea nicaraguensis, que se distribuyen en áreas con una precipitación pluvial del orden de 2000 mm anuales poseen genes de resistencia a inundaciones, los cuales les dan la capacidad de formar aerénquima en las raíces (Mano y Omori, 2007; Mano et al., 2009). Se espera que el teocintle de San Felipe Usila, Oaxaca, donde llueve cerca de 4000 mm anuales, pueda también ser una fuente de alelos para prosperar en situación de inundaciones. Nault (1983) encontró que Zea perennis y Zea diploperennis tienen resistencia a varios virus que atacan al maíz. Por otra parte, una de las pocas fuentes de tolerar a Striga spp., una planta parásita de las raíces del maíz, es Zea diploperennis (Rich y Ejeta, 2008). Se espera que las nuevas variantes descritas por Sánchez et al. (2011) y las consideradas en este estudio puedan representar fuentes importantes de alelos para el mejoramiento del maíz.

CONCLUSIÓN

El uso combinado de datos morfológicos, fisiológicos y climatológicos, así como los análisis multivariados, es una estrategia que permitió describir la gran complejidad de las relaciones entre las poblaciones de diferentes especies de teocintle y de varias zonas geográficas de México y América Central. De manera especial, los análisis canónicos facilitaron la identificación de la temperatura y el fotoperiodo como las variables climáticas de mayor relevancia. Los análisis revelaron patrones morfológicos, fisiológicos y geográficos bien definidos. La raza Balsas mostró la mayor diversidad morfológica y de adaptación, mientras que dentro de la subsp. mexicana existe una clara separación de las razas Chalco, Nobogame, y Durango. Sin embargo, Zea luxurians de Oaxaca se separa del resto de teocintles con la mayor distancia.

Es necesario contar con datos moleculares con una cobertura completa del genoma, para –en conjunto con los datos morfo-fisiológicos y ecogeográficos– definir los límites de especies, subespecies y razas de teocintle. Sin embargo, es posible indicar que Zea nicaraguensis debe considerarse una subespecie de Zea luxurians, mientras que Zea luxurians de Oaxaca y Zea diploperennis de Huajicori, Nayarit son taxa diferentes. Asimismo se apoya la idea de reconocer a Durango como una raza independiente de Mesa Central y dividir Zea mays subsp. parviglumis en al menos dos razas.

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Recibido en octubre de 2013.

Aceptado en diciembre de 2014.

APÉNDICE.

Localización geográfica de las accesiones usadas en el estudio, clasificación en razas y especies y claves usadas en los dendrogramas de las figuras 2, 3 y 4.

Raza/Especie

Clave

Lugar

Municipio

Estado

Altitud

Latitud

Longitud

Accesión

Balsas

BA_El_Sauz

El Sauz

Minatitlán

Colima

1103

19.441

103.984

JSG-LCL-554

Balsas

BA_A_Grandes

Amates Grandes

Canuto A. Neri

Guerrero

1110

18.388

100.128

JSG-RMM-LCL-511

Balsas

BA_El_Rincón

El Rincón

Chilpancingo

Guerrero

740

17.287

99.483

JLNCM-654

Balsas

BA_Plan_Timbres

Plan de los Timbres

Huitzuco

Guerrero

1183

18.253

99.234

JLNCM-643

Balsas

BA_Ixcateopan

Ixcateopan

Ixcateopan

Guerrero

1890

18.505

99.784

JSG-RMM-LCL-495

Balsas

BA_T_Colorada

Km 1 Tierra Colorada-Acapulco

Juan R. Escudero

Guerrero

300

17.172

99.544

JSG-RMM-LCL-568

Balsas

BA_El_Salado

El Salado

Mochitlán

Guerrero

1150

17.397

99.437

JLNCM-657

Balsas

BA_Olinala

Vista Hermosa

Olinalá

Guerrero

1580

17.76

98.774

JLNCM-646

Balsas

BA_Llano_Merced

Llano de la Merced-Ixcapaneca

Pedro A. Alquisiras

Guerrero

1524

18.5

99.909

JLHNM-664

Balsas

BA_V_Hermosa

Vista Hermosa-Colotlipa

Quechultenango

Guerrero

1020

17.454

99.21

JLNCM-649

Balsas

BA_Tecoanapa

Los Saucitos-Tecoanapa

Tecoanapa

Guerrero

590

16.982

99.283

JSG-RMM-LCL-487

Balsas

BA_Zacatlancillo

Zacatlancillo

Teloloapan

Guerrero

1746

18.417

99.968

JLHNM-661

Balsas

BA_Quexpan

Quexpan-Las Raíces

Ameca

Jalisco

1139

20.611

104.226

JSG-467

Balsas

BA_San_Lorenzo

San Lorenzo

Ejutla

Jalisco

984

19.945

103.995

RMM-3

Balsas

BA_Carboneras

Carboneras-El Tablillo

Guachinango

Jalisco

1153

20.786

104.543

JSG-LCL-JRP-702

Balsas

BA_Gauchinango

Km8 Gauchinango-La Ciénega

Guachinango

Jalisco

1442

20.626

104.418

JSG-LCL-704

Balsas

BA_El_Saucito

El Saucito

Jilotlán de los Dolores

Jalisco

1460

19.293

103.081

JSG_Y_LOS-142

Balsas

BA_La_Lima

La Lima

Tolimán

Jalisco

1450

19.528

104.064

RMM-11

Balsas

BA_Los_Cimientos

Los Cimientos

Villa Purificación

Jalisco

552

19.704

104.819

JSG-RMM-LCL-546

Balsas

BA_La_Cofradía

La Cofradía 2km al E

Villa Purificación

Jalisco

635

19.772

104.843

JSG-RMM-LCL-548

Balsas

BA_Huixtitla

Huixtitla

Amatepec

México

1008

18.641

100.357

JSG-LCL-674

Balsas

BA_K8_Zuluapan

K8 Zuluapan-Tingambato

Otzoloapan

México

1178

19.148

100.355

JSG-RMM-LCL-534

Balsas

BA_Santo_Tomas

Santo Tomás de los Plátanos

Santo Tomás

México

1345

19.179

100.255

JSG-LCL-676

Balsas

BA_P_Gallos

El Salitre-Plaza de Gallos

Tejupilco

México

958

18.842

100.238

JSG-RMM-LCL-523

Balsas

BA_K106_Toluca

K106 Toluca-Altamirano

Tejupilco

México

1422

18.899

100.181

JSG-RMM-LCL-524

Balsas

BA_Parotas-SFA

Las Parotas-San F. de Asís

Tlatlaya

México

834

18.61

100.272

JSG-LCL-672

Balsas

BA_P_de_la_Cruz

Puerto de la Cruz

Carácuaro

Michoacán

870

18.963

101.058

JSG-RMM-LCL-517

Balsas

BA_Quenchendio

Quenchendio

Huetamo

Michoacán

635

18.805

100.946

JSG_Y_RMM-458

Balsas

BA_El_Potrero

El Potrero

Huetamo

Michoacán

654

18.82

100.916

JSG_Y_RMM-457

Balsas

BA_K80_Huetamo

K80 Huetamo-Villa Madero

Nocupétaro

Michoacán

832

19.063

101.283

JSG-RMM-LCL-514

Balsas

BA_Chupio

Ojo de Agua de Chupio

Tacámbaro

Michoacán

1219

19.146

101.43

JACV-T-082

Balsas

BA_Taretan

Col. Emiliano Zapata

Taretan

Michoacán

1170

19.344

101.944

JSG-RMM-558

Balsas

BA_Tafetan

3 km N de Tafetan

Tzitzio

Michoacán

684

19.443

100.902

JACV-T-049

Balsas

BA_Queretanillo

Queretanillo

Tzitzio

Michoacán

1342

19.551

100.918

JSG-RMM-LCL-539

Balsas

BA_Nananchi

Cerro Nananchi

Jonacatepec

Morelos

1400

18.672

98.831

DMA-2008-1

Balsas

BA_Amatlan_M

Amatlán de Quetzalcóatl

Tepoztlán

Morelos

1654

18.975

99.03

JSG-RMM-LCL-474

Balsas

BA_El_Rodeo

El Rodeo

San Jerónimo Coatlán

Oaxaca

982

16.349

97.021

JSG-RMM-LCL-486

Balsas

BA_SC_Honduras

San Cristóbal Honduras

San Jerónimo Coatlán

Oaxaca

1272

16.324

97.033

JSG-RMM-LCL-483

Chalco

CH_Xochimilco

Xochimilco

Xochimilco

Distrito Federal

2200

19.275

99.1

CIM11362

Chalco

CH_Zoyatzingo

San Antonio Zoyatzingo

Amecameca

México

2480

19.082

98.776

JSG-RMM-LCL-476

Chalco

CH_Chapultepec

Chapultepec

Chapultepec

México

2595

19.203

99.566

JSG-RMM-LCL-471

Chalco

CH_Cocotitlan

K1 Cocotitlán-Juchitepec

Cocotitlán

México

2280

19.218

98.869

JSG-RMM-LCL-480

Chalco

CH_SM_Cuijingo

San Matías Cuijingo

Juchitepec

México

2485

19.079

98.845

JSG-JMHC-634

Chalco

CH_Los_Reyes

Los Reyes la Paz

La Paz

México

2200

19.35

98.98

CIM11400

Chalco

CH_El_Pedregal

El Pedregal

Ocoyoacac

México

2592

19.258

99.467

JSG-JMHC-614

Chalco

CH_La_Purificación

La Purificación

Texcoco

México

2280

19.53

98.843

CIM27215

Chalco

CH_Boyeros

San Martín Netzahualcoyotl

Texcoco

México

2254

19.495

98.921

JSG-JMHC-639

Chalco

CH_Tlaltecahuacan

San Antonio Tlaltecahuacan

Tlalmanalco

México

2470

19.155

98.775

JSG-JMHC-637

Chalco

CH_L_Cardenas

Lázaro Cárdenas

Erongarícuaro

Michoacán

2410

19.681

101.736

JSG-LCL-559

Chalco

CH_Opopeo

Opopeo

Salvador Escalante

Michoacán

2225

19.422

101.61

JSG_Y_RMM-463

Chalco

CH_SN_Buenos_A

San Nicolás Buenos Aires

San N. Buenos Aires

Puebla

2388

19.171

97.557

JSG-JMHC-626

Chalco

CH_SN_Ranchos

San Nicolás de los Ranchos

San N. de los Ranchos

Puebla

2475

19.086

98.489

JSG-437

Chalco

CH_Independencia

San Francisco Independencia

Tlachichuca

Puebla

2670

19.074

97.431

JSG-JMHC-629

Chalco

CH_Tlaxcala

Tenancingo

Tenancingo

Tlaxcala

2311

19.16

98.186

JSG-JMHC-631

Durango

DU_F_Villa

Francisco Villa Nuevo

Durango

Durango

1875

24.085

104.486

JSG_Y_RMM-429

Durango

DU_SJ_Tuitan

San José de Tuitán

Nombre de Dios

Durango

1870

24.042

104.28

JSG-SRV-EAM-705

Durango

DU_Calabacillas

Calabacillas-SJ de Tuitán

Nombre de Dios

Durango

1860

24.024

104.3

JSG-SRV-EAM-708

Huehuetenango

HU_Jacaltenango

km1.5 S.A. Huista-Jacaltenango

Jacaltenango

Huehuetenango

1300

15.667

91.75

CIM9479

Huehuetenango

HU_El_Tablón

El Tablón San José del Tablón

San Antonio Huista

Huehuetenango

1225

15.673

91.792

WTS-H1

Huehuetenango

HU_Monajil

Monajil-Buxup

Santa Ana Huista

Huehuetenango

1025

15.692

91.818

WTS-H2

Mesa Central

MC_M_Doblado

Ciudad Manuel Doblado

Manuel Doblado

Guanajuato

1710

20.727

101.949

CIM11365

Mesa Central

MC_Uriangato

Uriangato

Uriangato

Guanajuato

1880

20.169

101.156

JSG_Y_RMM-447

Mesa Central

MC_El_Salteador

El Salteador

Yuriria

Guanajuato

2023

20.14

101.073

JSG-LCL-JGRF-586

Mesa Central

MC_S_Jerónimo

San Jerónimo

Ayotlán

Jalisco

1597

20.421

102.347

JSG-465

Mesa Central

MC_Poncitlan

Km 2 Poncitlán-Ahuatlán

Zapotlán del Rey

Jalisco

1550

20.403

102.904

JSG-LCL-689

Mesa Central

MC_Malinalco

Ruinas de Malinalco

Malinalco

México

1901

18.953

99.503

JSG-RMM-LCL-473

Mesa Central

MC_San_Cristobal

San Cristóbal

Chucándiro

Michoacán

1848

19.956

101.317

JSG-LCL-565

Mesa Central

MC_Changuitiro

Changuitiro

Churintzio

Michoacán

1910

20.075

102.06

JSG_Y_RMM-438

Mesa Central

MC_Churintzio

Cerro Churintzio

Churintzio

Michoacán

1950

20.157

102.06

JSG-426

Mesa Central

MC_Km334_Churi

K334.5 Morelia-Guadalajara

Churintzio

Michoacán

2055

20.077

101.976

JSG-LCL-566

Mesa Central

MC_Cojumatlan

5-7 km SW Cojumatlán

Cojumatlán de Régules

Michoacán

1700

20.114

102.896

JSG_Y_LOS-75

Mesa Central

MC_SA_Maíz

San Agustín del Maíz

Copándaro

Michoacán

1855

19.891

101.179

JSG_Y_RMM-450

Mesa Central

MC_C_Hidalgo

Cd. Hidalgo-Morelia

Hidalgo

Michoacán

2102

19.686

100.633

JSG-RMM-LCL-536

Mesa Central

MC_El_Salitre

El Salitre

Ixtlán

Michoacán

1574

20.153

102.364

JSG-427

Mesa Central

MC_V_Jiménez

Villa Jiménez-La Estancia

Jiménez

Michoacán

2012

19.927

101.717

JACV-T-018

Mesa Central

MC_Penjamillo

Penjamillo de Degollado

Penjamillo

Michoacán

1775

20.103

101.947

JSG_Y_RMM-440

Mesa Central

MC_Batuecas

Batuecas

Puruándiro

Michoacán

2186

20.035

101.469

JSG_Y_RMM-444

Nabogame

NO_Tejamanil

Arroyo Tejamanil-La Rinconada

Guadalupe y Calvo

Chihuahua

1920

26.228

106.962

JSG-SRV-604

Nabogame

NO_Tarahumares

Tarahumares

Guadalupe y Calvo

Chihuahua

1951

26.223

106.932

JSG-SRV-606

Nicaragua

ZN_Nicaragua

5.3 km E Apacunca

Villanueva

Chinandega

15

12.874

86.914

CIM13451

Zea diploperennis

ZD_Las_Joyas

Las Joyas

Cuautitlán G. Barragán

Jalisco

1870

19.591

104.278

JSG-RMM-LCL-551

Zea diploperennis

ZD_San_Miguel

San Miguel Cuzalapa

Cuautitlán G. Barragán

Jalisco

2250

19.533

104.217

CIM10003

Zea diploperennis

ZD_Charco_Verde

San Andrés Milpillas-Charco Verde

Huajicori

Nayarit

1410

22.851

105.122

JLVTKV-717

Zea diploperennis

ZD_SAM_Mesa

San Andrés Milpillas-Arroyo La Mesa

Huajicori

Nayarit

1392

22.857

105.107

JLVTKV-719

Zea diploperennis

ZD_Embocada

San Andrés Milpillas-La Embocada

Huajicori

Nayarit

1393

22.87

105.105

JLVTKV-720

Zea luxurians

ZL_C_Orellana

Finca Carlos Orellana Pinto

Monjas

Jalapa

982

14.538

89.89

WTS-G6

Zea luxurians

ZL_Aldea_Damian

Aldea Damián

San M. Chaparrón

Jalapa

1037

14.53

89.825

WTS-G7

Zea luxurians

ZL_Agua_Blanca

Km 162 Agua Blanca-Ipala

Agua Blanca

Jutiapa

895

14.526

89.663

WTS-G3

Zea luxurians

ZL_Las_Majadas

Rancho de Los López

Jutiapa

Jutiapa

878

14.247

89.875

WTS-G1

Zea luxurians

ZL_Tambor593

Arroyo Tambor

San Felipe Usila

Oaxaca

83

17.944

96.462

JSG-593

Zea luxurians

ZL_Tambor_87

Arroyo Tambor

San Felipe Usila

Oaxaca

80

17.935

96.468

FAC-P-87

Zea perennis

ZP_P_Ancha

Piedra Ancha

San Gabriel

Jalisco

2140

19.635

103.58

JSG-LCL-694

Zea perennis

ZP_La_Mesa

Loma de La Mesa

Zapotlán el Grande

Jalisco

2174

19.635

103.567

JSG-LCL-695

Zea perennis

ZP_El_Fresno

El Fresno

Ziracuaretiro

Michoacán

1380

19.418

101.911

CIM29379

Zea perennis

ZP_El_Fresno712

Morelia-Uruapan Km379

Ziracuaretiro

Michoacán

1385

19.417

101.938

JSG-LCL-JRP-MMR-712

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Cintillo Legal

Acta Botanica Mexicana, Núm. 126, 2019. Publicación continua editada por el Instituto de Ecología, A.C., a través del Centro Regional del Bajío. www.inecol.mx

Editor responsable: Marie-Stéphanie Samain. Reservas de Derechos al Uso Exclusivo No. 04-2016-062312171000-203, ISSN electrónico 2448-7589, ambos otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor.

Responsable de la última actualización: Marie-Stéphanie Samain. Ave. Lázaro Cárdenas 253, C.P. 61600 Pátzcuaro, Michoacán, México. Tel. +52 (434) 117 95 13, fecha de última actualización, 25 de enero de 2019.

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